Arquivos do Museu Nacional, Rio de Janeiro, v.66, n.3-4, p.595-601, jul./dez.2008 ISSN 0365-4508 REGISTRO DE OVOFAGIA NO TUBARÃO MANGONA, CARCHARIAS TAURUS RAFINESQUE, 1810 (CHONDRICHTHYES, ELASMOBRANCHII) 1 (Com 7 figuras) MÁRCIO LOURENÇO V. SENNA 2’3 GUSTAVO W. NUNAN 2’4 RESUMO: Uma fêmea grávida de Carcharias taurus foi capturada em junho de 2002 a cerca de 500m ao largo da Ilha das Palmas, no Recreio dos Bandeirantes, Rio de Janeiro (RJ), em profundidade de 70m. O exemplar, de comprimento total de 2.400mm, tinha em cada um de seus úteros um embrião formado, respectivamente um macho de 577mm CT pesando 1.129,9g e uma fêmea de 570mm CT e 1.255,5g. Os embriões apresentaram o trato digestivo pleno de uma massa de óvulos macerados semi-digeridos, tendo sido observado no conteúdo do exemplar de 577mm três dentes calcificados com 0,97mm de altura. Os embriões mostraram a dentição já formada e calcificada. O ovário da fêmea adulta, com 6.680 óvulos, pesou 3.235,7g. O presente estudo confirma ovofagia em C. taurus pelo conteúdo do trato digestivo dos embriões, mas não adelfofagia, já que os dentes encontrados podem indicar que o processo de substituição dentária nesta espécie inicia-se na fase embrionária. Palavras-chave: Chondrichthyes. Elasmobranchii. Carcharias taurus. Ovofagia. Embriões. ABSTRACT: A record of ovophagy in the Sandtiger Shark, Carcharias taurus Rafinesque, 1810 (Chondrichthyes, Elasmobranchii). A pregnant female of Carcharias taurus was captured in 70m depth, about 500m off Ilha das Palmas, in Recreio dos Bandeirantes, Rio de Janeiro (RJ), in June 2002. The 2,400mm TL adult female had in one of its uterus a male embryo of 577mm TL and l,129.9g, and in the other a female embryo of 570mm TL and l,255.5g. Both had their digestive ducts full of a semi-digested mass of macerated unfertilized eggs. The gut contents of the 577mm embryo included three calcified teeth of the species measuring 0,97mm. Both embryos had their dentition formed and calcified. The ovary of the adult female weighted 3.235,7g and included 6.680 unfertilized eggs. The present study confirms ovophagy in C. taurus through the contents of the digestive tracts of both embryos, but not adelphophagy, since the teeth found may rather indicate that the process of teeth replacement in this species may start during the embryonic phase. Key words: Chondrichthyes. Elasmobranchii. Carcharias taurus. Ovophagy. Embryos. INTRODUÇÃO junho, quando fêmeas grávidas e indivíduos recém paridos são ocasionalmente capturados em redes de espera. Já Miranda-Ribeiro registra maior Carcharias taurus Rafinesque, 1810 freqüência da espécie no Rio de Janeiro nos meses (Chondrichthyes, Elasmobranchii), vulgarmente de outubro e novembro, tendo observado nesta conhecido no sudeste do Brasil como mangona ou época “muitos exemplares na Praça do Mercado do caçoa, ocorre em águas tropicais e sub-tropicais do Atlântico, Mediterrâneo, índico e Pacífico, habitando Rio” (Miranda-Ribeiro, 1907). áreas costeiras ou de mar aberto próximo a parcéis De acordo com as categorias da International Union (Compagno, 2001; Compagno et al., 2005). No Brasil, for Conservation of Nature and Natural Resources sua ocorrência restringe-se à costa sul-sudeste, (IUCN), a sub-população de C. taurus do sul do mais precisamente entre os estados do Rio Grande Atlântico Ocidental é considerada como do Sul e Rio de Janeiro (Miranda-Ribeiro, 1907; “criticamente em perigo” (Chiaramonte et al, 2007), Gomes & Reis, 1990; Compagno et al, 2005; Vooren havendo indícios do declínio da espécie na costa do etal, 2005). Na costado Rio de Janeiro, os autores Estado do Rio de Janeiro, conforme sugerem testemunharam capturas entre os meses de abril e depoimentos de pescadores profissionais e registros 1 Submetido em 05 de junho de 2007. Aceito em 24 de abril de 2008. 2 Museu Nacional/UFRJ, Departamento de Vertebrados, Setor de Ictiologia, Quinta da Boa Vista, São Cristóvão, 20940-040, Rio de Janeiro, RJ, Brasil. 3 E-mail: [email protected]. 4 E-mail: [email protected]. 596 M.L.V.SENNA & G.W.NUNAN fotográficos de antigos torneios de caça submarina, pesca Z-12, do Rio de Janeiro (RJ) em 08 de junho que mostram ter sido a espécie freqüente até a de 2002. A captura deu-se a cerca de 500m ao década de 1960, especialmente na Baía da Ilha largo da Ilha das Palmas, no Recreio dos Grande e adjacências (Senna et al, 2002). Bandeirantes, por rede de espera do tipo malhadeira, em 70m de profundidade. Foram Em termos reprodutivos, a espécie é vivípara preservados os dois embriões e o ovário, material ovofágica, apresentando período de gestação de 9 a este depositado na coleção ictiológica do Museu 12 meses e parindo normalmente dois indivíduos por Nacional. A fêmea adulta foi medida, dissecada e gestação a cada dois anos (Compagno, 2001). A espécie fotografada imediatamente após sua captura; os atinge aproximadamente 3.200mm de comprimento embriões e o ovário foram congelados e total, com os machos tornando-se sexualmente posteriormente medidos e fotografados em maduros com 2.200-2.570mm CT e as fêmeas com laboratório. O número total de óvulos foi obtido 2.200-3.000mm CT (Compagno, 2001). Segundo através de contagem direta. A medição dos Compagno et al. (2005), somente as ordens exemplares expressa em CT (comprimento total), Lamniformes, Carcharhiniformes e Orectolobiformes segue COMPAGNO (2001); a terminologia para os incluem espécies vivíparas ovofágicas, dentre as quais dentes segue APPLEGATE (1965). A medição dos apenas C. taurus desenvolveu a estratégia reprodutiva dentes foi realizada com paquímetro de precisão e diferenciada conhecida como canibalismo intra- estéreo microscópio Zeiss STEMI SV6 com uterino. Informações disponíveis sobre a reprodução aumento de 10x3,2; as medidas referem-se aos da espécie estão dispersas na literatura (Springer, dentes da séria externa. 1948; Gilmore et al, 1983; Compagno, 1984, 2001; Compagno etal, 2005), mas uma detalhada descrição da reprodução de C. taurus é dada por Gilmore et al. RESULTADOS E DISCUSSÃO (1983), que documentam a seqüência da nutrição intra-uterina da espécie, que inclui tanto o ato de Na fêmea examinada (Fig. 1), havia em cada um de devorar óvulos como outros embriões. O presente seus dois úteros um embrião perfeitamente formado trabalho visa contribuir dados para confirmar a (Fig.2), sendo um macho de 577mm CT pesando estratégia de nutrição de embriões de C. taurus, 1.129,9g (MNRJ 31481) e uma fêmea de 570mm CT comprovando a ovofagia em embriões obtidos de fêmea pesando 1.255,5g (MNRJ 31480). Segundo Gilmore coletada em águas do sudeste do Brasil. et al. (1983), embriões de C. taurus medem cerca de l.OOOmm quando paridos. Apesar de medirem MATERIAL E MÉTODOS apenas metade desse comprimento, os embriões coletados mostraram-se plenamente formados, Os embriões de Carcharias taurus examinados inclusive com os dentes calcificados. O ovário da foram retirados de uma fêmea grávida de 2.400mm fêmea adulta (Fig.3) pesou 3.235,7g e continha 6.680 de CT, capturada por pescadores da colônia de óvulos de diâmetro aproximado de 8mm (Fig. 4). Fig. 1- Fêmea grávida de Carcharias taurus (2.400mm CT), capturada ao largo da Ilha das Palmas, no Recreio dos Bandeirantes, Rio de Janeiro, RJ, em junho de 2002. Exemplar não preservado. Arq. Mus. Nac., Rio de Janeiro, v.66, n.3-4, p.595-601, jul./dez.2008 REGISTRO DE OVOFAGIA NO TUBARAO MANGONA, CARCHARIAS TAURUS 597 Fig.2- Embriões da Carcharias taurus: acima, macho, 577,Omm CT e 1.129,9g (MNRJ 31481); abaixo, fêmea, 570,Omm CT e 1.255,5g (MNRJ 31480). Fig.3- Ovário da fêmea adulta de Carcharias taurus, pesando 3.235,7g. Arq. Mus. Nac., Rio de Janeiro, v.66, n.3-4, p.595-601, jul./dez.2008 598 M.L.V.SENNA & G.W.NUNAN Fig.4- Aspecto interno do ovário de Carcharias taurus, mostrando a massa de óvulos. Ambos os embriões apresentaram o trato digestivo cúspides laterais em indivíduos jovens parece ser pleno de uma massa de óvulos macerados semi- comum em C. taurus, tendo sido observada por digeridos (Fig.5), sendo que no exemplar MNRJ Sadowsky (1976) em exemplar procedente de Cananéia, 31481 foram encontrados três dentes calcificados São Paulo, e por Gomes & Reis (1990) em material de com 0,97mm de altura (distância da horizontal Barra de Guaratiba, Rio de Janeiro. passando pela parte basal da raiz até o ápice da No exemplar MNRJ 31481, os dentes anteriores da coroa) (Fig.6). Costa et al (2002) sugerem que os arcada superior mediram l,5mm de altura, os dentes encontrados em estômagos de embriões de intermediários l,2mm e os laterais variaram de 0,5 Isurus oxyrinchus Rafinesque, 1810 (igualmente da a l,3mm; os posteriores mediram desde 0,3mm para ordem Lamniformes) são conseqüência do processo até proporções minúsculas. Os dentes anteriores da de substituição dentária iniciada ainda na fase arcada inferior do mesmo embrião mediram l,5mm uterina, em razão do processo do desenvolvimento de altura, os intermediários l,lmm e os laterais de do arco dentário. Segundo Gilmore et al (1983), 0,5 a l,4mm; os posteriores mediram desde 0,3 para embriões de C. taurus com cerca de 170mm de CT até proporções minúsculas. possuem dentes já afiados e funcionais. Os embriões No exemplar MNRJ 31480, os dentes examinados no presente estudo tinham já a dentição anteriores da arcada superior mediram l,6mm formada e os dentes calcificados, ainda que não de altura, os intermediários l,lmm e os laterais apresentassem vestígio das cúspides laterais variaram de 0,6 a l,5mm; os posteriores mediram diagnósticas da espécie (Fig.7). A ausência de desde 0,4mm para até proporções minúsculas. Arq. Mus. Nac., Rio de Janeiro, v.66, n.3-4, p.595-601, jul./dez.2008 REGISTRO DE OVOFAGIA NO TUBARAO MANGONA, CARCHARIAS TAURUS 599 Fig.5- Conteúdo do trato digestivo de embrião de Carcharias taurus{MNRJ 31481), composto de massa de óvulos macerados semi-digeridos. Fig.6- Dente (0,97mm de altura) encontrado no conteúdo do trato digestivo de embrião de Carcharias taurus (MNRJ 31481). Os dentes anteriores da arcada inferior do mesmo digestivo do embrião MNRJ 31481 tenham se embrião mediram l,7mm de altura, os desprendido de sua arcada, não representando intermediários l,2mm e os laterais de 0,7 a l,6mm; remanescentes não digeridos de feto previamente os posteriores mediram desde 0,4 para até devorado. Não foi observada, porém, qualquer falha proporções minúsculas. na seqüência de dentes na arcada do embrião em Sugere-se que os dentes encontrados no trato questão que sugerisse perda dentária recente. Arq. Mus. Nac., Rio de Janeiro, v.66, n.3-4, p.595-601, jul./dez.2008 600 M.L.V.SENNA & G.W.NUNAN Fig.7- Detalhe da dentição já desenvolvida em embrião de Carcharias taurus (MNRJ 31480). CONCLUSÕES de Ictiologia do Museu Nacional. A Sérgio Ricardo dos Santos (MNRJ-Ictiologia), por sua valiosa assistência na edição das imagens e Wagner D. Compagno (2001) menciona ser o gênero Carcharias Bandeira (MNRJ-Ictiologia), por sua paciente ovovivíparo placentário, sendo característico do atuação na contagem dos ovos. Cláudio Ratto mesmo o canibalismo intra-uterino dos tipos (MNRJ-Celenterologia), colaborou com as medições ovofagia e adelfofagia (embriões devoram tanto ovos em equipamento ótico de precisão. A Vera de como outros embriões). O material estudado Figueiredo Barbosa e Antonio Carlos G. Lima comprova parcialmente tal afirmação, tendo a (MNRJ-Biblioteca), por sua atenção e competência. ovofagia sido comprovada pelo exame do trato digestivo dos embriões, que revelou massa de óvulos macerados semi-digeridos. REFERÊNCIAS O estudo também confirma dados da literatura (Gilmore et ah, 1983), que informam serem dois os APPLEGATE, S.P. 1965. Tooth terminology and variation embriões gerados a cada gestação de Carcharias in sharks with special reference to the sand shark, taurus. Já a ocorrência de dentes no conteúdo do Carcharias taurus Rafinesque. Contributions in Science. Los Angeles County Museum, (86), 18p. trato digestivo dos embriões não comprova adelfofagia, sendo mais provável que constituam CHIARAMONTE, G.; DOMINGO, A. & SOTO, J. 2007. evidência de que a gradual substituição de dentes Carcharias taurus (Southwest Atlantic Subpopulation). na espécie se inicia na fase embrionária. In: IUCN 2007. 2007 IUCN Red List of Threatened Species. Disponível em: <www.iucnredlist.org>. Acesso em: 01 dezembro de 2007. AGRADECIMENTOS COMPAGNO, L.J.V., 1984. FAO species catalogue. Vol. 4. Sharks of the World. An annotated and illustrated À Colônia de Pesca Z-12 no Recreio dos catalogue of shark species known to date. Part 1. Bandeirantes, Rio de Janeiro, que sempre colaborou Hexanchiformes to Lamniformes. FAO Fisheries. com doação de material para pesquisa para o Setor Synopsis, 4(125) (Part 1): 1-249. Arq. Mus. 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