http://www.icn.unal.edu.co/ CGaludaaysiaar a3-4B(2ar)r:4ag8á3n-4 &96 B. 2er0n1a2l FECUNDIDAD Y FERTILIDAD EN ONCE ESPECIES DE ANUROS COLOMBIANOS CON DIFERENTES MODOS REPRODUCTIVOS Fecundity and fertility of eleven species of Colombian anurans with different reproductive modes Manuel Gilberto Guayara-barraGán Manuel Hernando bernal Grupo de Herpetología, Eco-fisiología & Etología. Departamento de Biología. Universidad del Tolima. Ibagué, Colombia. [email protected]; [email protected]. RESUMEN Los anuros son uno de los grupos de vertebrados más destacados por la diversidad de sus estrategias reproductivas, que reflejan las presiones de selección sobre las variadas condiciones ambientales de sus hábitats. En este trabajo se reportan como parámetros de estas estrategias reproductivas, la fecundidad (número de huevos por postura) y la fertilidad (porcentaje de embriones por postura), en once especies de anuros con seis modos reproductivos, y se analizan en relación con el tamaño de las hembras, el tamaño de los huevos y con las características temporales o permanentes de su hábitat reproductivo. Se encontró que la fecundidad presentó una alta variación intra e inter-específica, ya que hubo especies con un solo huevo por postura (Dendrobates truncatus) hasta especies con 20 000 huevos por postura (Rhinella marina). Inter- específicamente, la fecundidad se relacionó positivamente con el tamaño corporal de las hembras, e inversamente con el tamaño de los huevos, el cual varió entre 0.98 mm y 4.54 mm y fue mayor para las especies con embriones de hábitat terrestres. Con respecto de la fertilidad, el promedio fue mayor que el 74.93% para todas las especies de estudio, sin diferencias estadísticamente significativas, aunque se registró un mayor porcentaje en las especies con posturas acuáticas. Este trabajo muestra como tendencia general que las especies con reproducción en cuerpos de agua temporales presentan un mayor número de huevos por postura, de menor tamaño y probablemente con una mayor fertilidad en comparación con las especies con una reproducción terrestre. Palabras clave. Fecundidad, Fertilidad, Anuros, Tamaño de Huevo, Estrategias Reproductivas, Hábitat. ABSTRACT Anurans are a group of vertebrates very conspicuous for their reproductive strategies, which reflect the selective pressures on the fluctuating conditions of their habitats. Herein, we report as parameters of these reproductive strategies the fecundity (number of eggs per clutch) and fertility (percent of embryos per clutch) of eleven anuran species with six reproductive modes and we correlate them to the female body length, egg size, and their temporal or permanent reproductive habitats. Fecundity showed a high intra and inter-specific variation, with species from one egg per clutch (Dendrobates truncatus) to 20 000 eggs per clutch (Rhinella marina). Fecundity was positively correlated with female body size and inversely with the egg size, which varied between 483 Fecundidad y fertilidad en anuros Colombianos 0.98 mm and 4.54 mm. Fecundity was also higher for species with terrestrial embryos than those with aquatic temporal embryos. Fertility was higher than 74.93% for all species, and there was not a significant difference among them, although the species with aquatic clutches had a slight higher percent of fertility. This work reports data on the fecundity and fertility for eleven Colombian anuran species, but also shows the generality that species breeding in temporal water bodies have higher number of eggs per clutch, a smaller egg size and probably a higher percentage of fertility than terrestrial breeding species. Key words. Fecundity, Fertility, Anurans, Egg Size, Reproductive Strategies, Habitat. INTRODUCCIÓN ras muestran ajustes en el número de huevos y posturas por cada período reproductivo, Una característica esencial para la sobrevi- tiempo máximo de ovoposición y el tamaño vencia de cualquier especie es su capacidad de éstos (Sinervo & Licht 1991, Sinervo et al. para reproducirse de forma exitosa. Particu- 1992). En general, Duellman & Trueb (1994) larmente, la reproducción en los anfibios es mencionan que los patrones de reproducción uno de los aspectos más conspicuos de su están sujetos a la selección natural de manera biología, a tal punto que muchas especies tal que se han generado diferentes estrategias sólo se pueden observar durante su época con una alta idoneidad que reflejan el com- reproductiva (Wells 2007). Los anfibios han promiso entre muchas presiones selectivas. sido considerados como un modelo biológico Para el caso de los anuros, esta variedad idóneo para estudiar el esfuerzo reproductivo en las estrategias reproductivas se puede puesto que mucha de su energía es invertida ver reflejada en sus modos reproductivos principalmente en el tamaño de los huevos y (Duellman & Trueb 1994, Wells 2007). Los el número de huevos que depositan en cada modos reproductivos, según Salthe (1969) y postura (Camargo et al. 2008). Además, es el Salthe & Duellman (1973), representan una grupo de vertebrados con la mayor diversidad combinación de varios factores en referencia de estrategias reproductivas (Duellman & al microhábitat de ovoposición y desarrollo de Trueb 1994, Caldwell 1997, Wells 2007). los embriones. Duellman (1985) y Duellman & Trueb (1994) determinaron inicialmente Las estrategias reproductivas son entendidas 29 modos reproductivos en anuros, desde como una combinación de atributos morfo- especies con una reproducción totalmente lógicos, fisiológicos y comportamentales que acuática hasta una totalmente terrestre, pa- actúan en conjunto para aumentar el éxito sando por modos intermedios que incluyen reproductivo bajo condiciones ambientales huevos retenidos en los oviductos sin pasar particulares (Duellman & Trueb 1994), o en por una etapa de renacuajo. Sin embargo, tra- respuesta a la presión ejercida por la disponi- bajos posteriores han descrito nuevos modos bilidad de recursos, el riesgo de depredación y reproductivos en ranas del neotrópico (Juncá la competencia inter e intra-específica (Crump et al. 1994, De La Riva 1995, Caldwell 1997, 1974, Crump 1981, Duellman & Trueb 1994). Prado et al. 2002), a tal punto que Haddad Se ha demostrado que rasgos como el tamaño & Prado (2005) reportan 39 y Wells (2007) corporal, la edad y las reservas de energía menciona la posibilidad de encontrar más de de las hembras, principalmente en anfibios, 40 modos de reproducción en los anfibios si alteran el esfuerzo reproductivo (Lips 2001) se diferenciara con claridad entre los diversos y ante estas condiciones las especies ovípa- sitios de ovoposición, desarrollo larvario y 484 Guayara-Barragán & Bernal grado de cuidado parental (Wells 2007, pág 1986, Ovaska 1991, Ovaska & Hunte 1992, 465). Bourne 1997, Donnelly 1999, Diesel et al. 1995). Sin embargo, pocos trabajos han sido Entre los parámetros cuantificables asociados efectuados con fines de cuantificar parámetros a las estrategias reproductivas se encuentra reproductivos de especies de anuros con la fecundidad, definida como el número de distribución en Colombia, entre estos están huevos puestos por una hembra o el tamaño de los de Ortega (2005) para E. johnstonei, su nidada (Duellman & Trueb 1994, Hartmann Corredor & Tovar (2008) para Dendrobates et al. 2010). Varios trabajos han compilado truncatus, y Zug & Zug (1979) para Rhinella datos sobre la fecundidad para especies de marina. En vista de la importancia que tienen anfibios de zonas templadas y tropicales y su las estrategias reproductivas para entender las relación con el tamaño corporal de las hembras respuestas de los anfibios ante las presiones de (Duellman & Trueb 1994, Bernardo 1996, selección natural ejercidas por las fluctuantes Camargo et al. 2005, Wells 2007, Hartmann condiciones ambientales de su hábitat, este et al. 2010). En estos trabajos se ha reportado trabajo reporta por primera vez información que los niveles de fecundidad son altamente sobre la fecundidad y fertilidad de once variables entre los anfibios, pero que las especies de anuros colombianos con seis especies de mayor tamaño, en general, ponen modos reproductivos, y analiza el grado en que un mayor número de huevos que las pequeñas estos parámetros reproductivos se relacionan (Salthe & Duellman 1973). Particularmente, con el tamaño corporal de las hembras, el se considera que la fecundidad en los anuros tamaño de los huevos y las características está estrechamente asociada con los modos del hábitat temporal o permanente de estas reproductivos, y que el tamaño de las hembras, especies. de la descendencia y de los huevos, son rasgos de los linajes que han evolucionado como MATERIALES Y MÉTODOS respuesta a las condiciones del ambiente y el nicho ecológico (Salthe & Duellman 1973, Este trabajo se desarrolló con once especies Crump 1974, Crump 1981, Barbault 1984, agrupadas en seis modos reproductivos. Fitch 1985, Gómez-Mestre et al. 2012). Otro Estas especies se escogieron por la fácil parámetro que puede ser muy importante para identificación en campo de sus posturas, por medir el éxito reproductivo de una especie presentar diferentes modos reproductivos, es la fertilidad, aunque este parámetro no es hábitats temporales y permanentes, y considerado uno de los componentes de las porque según nuestro conocimiento sólo estrategias reproductivas propuestas para los se tienen unos pocos reportes en Colombia anfibios. La fertilidad es definida como la sobre sus índices de fecundidad y ninguno capacidad de reproducción de una especie de fertilidad. Los modos reproductivos (Zug & Zug 1979), o como la viabilidad de siguieron la descripción hecha por Duellman los embriones después de la fusión del huevo & Trueb (1994) y Wells (2007), pero para y el esperma (Goin et al. 1979). En este este estudio fueron categorizados desde trabajo nosotros la cuantificamos como el el número I al VI como se menciona a porcentaje de huevos que han sido fertilizados continuación. Modo reproductivo I: huevos en relación con el total de huevos puestos por acuáticos puestos a manera de cadena una hembra. con desarrollo de larvas en aguas lóticas (Rhinella marina Linnaeus 1758, Rhinella Diversas investigaciones se han realizado granulosa Spix 1824). Modo reproductivo en aspectos reproductivos de anuros del II: huevos acuáticos puestos a manera de neotrópico (Wake 1978, Townsend & Stewart película con desarrollo de larvas en aguas 485 Fecundidad y fertilidad en anuros Colombianos lénticas (Hypsiboas crepitans Wied-Neuwied Espadarana prosoblepon Boettger 1892). 1824, Dendropsophus microcephalus Cope Modo reproductivo V: huevos terrestres con 1866). Modo reproductivo III: huevos desarrollo de larvas acuáticas (Dendrobates puestos en nidos de espuma sobre el agua truncatus Cope 1861). Modo reproductivo con desarrollo de larvas en aguas lénticas VI: huevos terrestres con desarrollo directo (Leptodactylus insularum Boulenger 1898, (Eleutherodactylus johnstonei Barbour 1914, Engystomops pustulosus Cope 1864). Pristimantis uranobates Lynch 1991). En Modo reproductivo IV: huevos arborícolas la Figura 1 se muestran fotos de algunas de con desarrollo de larvas en aguas lóticas estas especies y las posturas representantes (Ikakogi tayrona Ruiz & Lynch 1991, de estos seis modos reproductivos. Figura 1. Ilustración de algunas especies y sus posturas de acuerdo con los seis modos reproductivos de estudio. a: Rhinella marina; b: Hypsiboas crepitans; c: Engystomops pustulosus. 486 Guayara-Barragán & Bernal Continuación Figura 1. Ilustración de algunas especies y sus posturas de acuerdo con los seis modos reproductivos de estudio. d: Espadarana prosoblepon; e: Dendrobates truncatus; f: Pristimantis uranobates. Para la obtención de los datos se realizaron Magdalena, en un rango altitudinal desde los salidas de campo entre noviembre de 2006 430 m hasta los 2600 m (Tabla 1, Fig. 2). La y junio de 2008, en diferentes lugares del fecundidad fue registrada como el número municipio de Coello, Falan e Ibagué, en el total de huevos por cada postura, en tanto departamento del Tolima, en Bucaramanga, que la fertilidad se midió porcentualmente en el departamento de Santander, y la Sierra de acuerdo con el número de huevos fértiles, Nevada de Santa Marta, departamento del verificado por la presencia de embriones 487 Fecundidad y fertilidad en anuros Colombianos en estadios tempranos de desarrollo, 6 a 10 terrarios dispuestos en el laboratorio para según Gosner (1960), en comparación con estas especies. Además del conteo hecho en el número total de huevos por cada postura. campo y laboratorio, también se tomaron Para el registro de la fecundidad en especies fotografías de las posturas de las especies H. con un alto número de huevos (R. marina y R. crepitans, D. microcephalus, I. tayrona, E. granulosa) se hizo su estimación de acuerdo prosoblepon, D. truncatus, P. uranobates y con el número de huevos contados en un E. johnstonei, para el posterior reconteo en metro lineal de la postura, multiplicado por la el laboratorio del número total de huevos y longitud total de la postura, la cual fue medida embriones por postura, según la metodología directamente en campo. Para el caso de la sugerida por Paton & Harris (2010). Para especie L. insularum, la estimación se realizó las especies P. uranobates y L. insularum se contando el número de huevos presentes en disectaron hembras grávidas, (N=10) y (N=6), una de cinco divisiones hechas de manera respectivamente, obtenidas de la Colección proporcional al nido de espuma colectado. La Herpetológica de la Universidad del Tolima realización de estas estimaciones las llevó a cabo un sólo investigador para evitar sesgos Las medidas sobre el tamaño de los huevos en la divisiones hechas al nido de espuma y se realizaron tomando como referencia el error en el proceso de conteo. Para la especie diámetro de cada huevo, o de los embriones E. pustulosus, se realizó el conteo de todos en estadío menor que 10 (Gosner 1960), de las los huevos presentes en cada nido de espuma posturas obtenidas en campo y laboratorio. La colectado. Las posturas de H. crepitans y longitud rostro cloaca (LRC) de las hembras y D. microcephalus fueron transportadas al el diámetro de los huevos fueron medidos con laboratorio donde se contaron uno a uno un calibrador Mytutoyo de precisión 0.01 mm. los huevos por postura. Para I. tayrona y En los casos en donde no fue posible medir E. prosoblepon las masas de huevos fueron las hembras de las cuales se recolectaron las recolectadas y contadas tanto en campo como posturas, su tamaño corporal se tomó como un en el laboratorio. Finalmente, en D. truncatus, promedio de la longitud rostro cloaca de varias P. uranobates y E. johnstonei, el registro hembras recolectadas en campo, el número de sobre la fecundidad y fertilidad se realizó hembras medidas por especie se muestra en la de acuerdo con las posturas depositadas en Tabla 2. A pesar de la variabilidad que puede haber en el tamaño corporal entre las hembras Tabla 1. Localización geográfica de las de una misma especie, en este estudio sólo se especies de estudio. realizaron comparaciones inter-específicas Lugar Altitud Ubicación Especie por las claras diferencias significativas que se D. microcephalus presentaron entre los tamaños corporales de 4°14’ N; D. truncatus Potrerillo 430 m las hembras (Kruskal-Wallis, P < 0.05). 74°58’ W E. pustulosus H. crepitans 4°19’ N; R. granulosa En el análisis de los datos se tuvieron en cuen- Payandé 630 m 75°06’ W R. marina ta parámetros estadísticos como el promedio, Laguna del 827 m 4°21’ N; L. insularum el coeficiente de variación y el rango de los Toro 75°06’ W datos. Para establecer la asociación entre 7°07’ N; Bucaramanga 950 m 73°07’ W E. johnstonei dos de las variables de estudio, fecundidad, 5°07’ N; fertilidad, tamaño de huevo y longitud rostro Falan 1150 m E. prosoblepon 74°58’ W cloaca de las hembras, se utilizó la prueba El Silencio, 4°36’ N; 2600 m P. uranobates no paramétrica de correlación de Spearman Ibagué 75°20’ W San Lorenzo, 11°6’ N; (Zar 1996). También se realizó una prueba 2000 m I. tayrona SNSM 74°04’ W de Kruskal-Wallis con el fin de comparar la 488 Guayara-Barragán & Bernal fertilidad entre especies. Los análisis esta- de una mayor LRC. En contraste D. truncatus dísticos fueron realizados con el programa presentó un promedio de 3.67 huevos por pos- STATISTICA versión 7.0. tura mientras que E. johnstonei y P. uranobates tuvieron la menor fecundidad y los valores más RESULTADOS bajos de LRC (Tabla 2). El análisis de corre- lación entre la LRC y la fecundidad para las Los valores de los promedios, el coeficiente de especies de cada modo reproductivo también variación, el rango de los datos y el tamaño de mostró una asociación positiva significativa, la muestra, para el tamaño corporal (LRC) de con excepción de las especies del modo repro- las hembras en las especies estudiadas y para ductivo VI (Fig. 3B). las variables fecundidad, tamaño de huevo y fertilidad son presentados en la Tabla 2. La El tamaño del huevo fue el parámetro que fecundidad fue el rasgo reproductivo que pre- presentó la menor variación intra-específica sentó la mayor variación inter e intra-específica (Tabla 2, Fig. 4A), pero hubo una clara (Tabla 2). De acuerdo con la Figura 3A se puede diferencia entre las especies con embriones de apreciar que hay una correlación positiva entre hábitat acuáticos (más pequeños), arborícolas la fecundidad y la LRC (Spearman r = 0.625; y terrestres (Fig. 4A). También, se encontró P< 0.001; N= 112). R. marina fue la especie una correlación negativa (Spearman r = - que presentó la fecundidad más alta con un 0.728; P < 0.001; N= 112) entre el tamaño de promedio de 15 200 huevos por postura y la los huevos y la fecundidad (Fig. 4B). Figura 2. Mapa representativo de las localidades de las especies de estudio en tres departamentos de Colombia. 489 Fecundidad y fertilidad en anuros Colombianos Tabla 2. Valores promedio, coeficientes de variación (%), rangos y tamaños de muestra (N) para las variables LRC, fecundidad, fertilidad y tamaños de huevos en las especie de estudio. * Los valores N corresponden al número de posturas obtenidas en campo y laboratorio. Los N para la fecundidad y fertilidad no son siempre iguales debido a que en algunos casos se tomaron datos de colecciones zoológicas que no permitían estimar la fertilidad; en otros casos, el N de fertilidad es mayor que el de fecundidad porque se tomaron varias muestras de posturas en campo sin contar la fecundidad. Especie LRC Hembra *Fecundidad *Fertilidad *Tamaño del huevo 108.7; (12.8) 15200; (26) 89.75; (8.12) 1.5; (1.68) Rhinella marina (95.7-129.7) (10000-20000 ) (82-99) (1.46-1.54) N=8 N=5 N=8 N=10 45.3; (3.90) 2795.2; (39.3) 93.64; (6.11) 1.37; (7.34) Rhinella granulosa (42.7-48.1) (1335-4391) (84-100) (1.23-1.55) N=10 N=5 N=10 N=20 66.2; (4.94) 1488.33; (25.5) 97.33; (2.89) 1.66; (5.08) Hypsiboas crepitans (61.5-70.2) (1085-2131) (90-100) (1.56-1.85) N=8 N=6 N=17 N=20 25; (7.13) 71.25; (47.9) 94.22; (7.49) 1.04; (3.96) Dendropsophus microcephalus (22.3-27.1) (49-122) (85-100) (0.98-1.12) N=10 N=4 N=10 N=15 81.9; (4.81) 5083; (44.02) 96; (5.89) 1.69; (6.44) Leptodactylus insularum (77.5-89.7) (1920-8304) (92-100) (1.46-1.82) N=9 N=7 N=2 N=12 25.8; (8.81) 217.28; (66.7) 91.25; (6.87) 1.48; (9.79) Engystomops pustulosus (23.1-28.1) (90-430) (85-100) (1.25-1.75) N=7 N=7 N=11 N=19 32.2; (0.96) 55; (11.9) 94; (1.06) 2.77; (5.92) Ikakogui tayrona (31.6-32.6) (49-62) (93-95) (2.6-3.11) N=10 N=3 N=3 N=10 27.5; (5.16) 34.8; (17.6) 93.7; (4.64) 2.54; (3.52) Espadarana prosoblepon (25.3-29.7) (25-47) (88-100) (2.39-2.7) N=8 N=15 N=14 N=16 28.6; (4.03) 3.67; (37.0) 77.83; (43.5) 3.88; (8.21) Dendrobates truncatus (26.5-29.5) (1-6) (0-100) 3.3-4.5 N=7 N=28 N=27 N=14 27.9; (5.19) 38.72; (18.6) 80,85 4.22; (4.88) Pristimantis uranobates (25.2-29.8) (29-51) (80.85) (3.88-4.54) N=11 N=11 N=1 N=7 28.8; (7.30) 26.84; (25.65) 74.93; (45.8) 3.83; (3.85) Eleutherodactylus johnstonei (26.6-31.8) (16-38) (0-98) (3.59-4.1) N=6 N=19 N=14 N=11 La fertilidad no presentó diferencias DISCUSIÓN estadísticamente significativas entre las especies (Kruskal-Wallis H= 15.2; P= 0.12, Las estrategias reproductivas son tan Fig. 5A), aunque las especies con posturas importantes para la sobrevivencia de una acuáticas presentaron promedios de fertilidad especie como lo pueden ser las adaptaciones más altos que las especies con posturas fisiológicas y morfológicas a su ambiente terrestres (Fig. 5B). (Duellman & Trueb 1994). Entre los 490 Guayara-Barragán & Bernal componentes de las estrategias reproductivas, reproducción y el esfuerzo reproductivo. Duellman & Trueb (1994) mencionan los En este trabajo se estudia la fecundidad y controles endógenos y extrínsecos de los la fertilidad como parámetros cuantitativos ciclos gametogénicos, la fecundidad, la de estos componentes de las estrategias duración del desarrollo, la edad de la primera reproductivas. Figura 3. Relación entre la fecundidad y la longitud rostro cloaca (LRC) para todas las especies de estudio (A) y para las especies dentro de cada modo reproductivo (B). Los modos reproductivos siguen la categorización I-VI descrita en la metodología. La figura 1B V no se muestra por estar representado el modo reproductivo V por sólo una especie. 491 Fecundidad y fertilidad en anuros Colombianos En los resultados obtenidos se encontró del rango de los datos de fecundidad registra- que hay una alta variabilidad intra e inter- dos para las otras posturas obtenidas en cam- específica en la fecundidad (Fig. 3), y una po. También, estos registros concuerdan con menor variación en el tamaño del huevo (Fig. reportes previos de fecundidad para especies 4) y la fertilidad (Fig. 5). Los resultados de como D. truncatus (Corredor & Uribe 2008), estas amplias variaciones en la fecundidad, donde se registró un promedio de 3.6 huevos al parecer, son una característica general por postura, con un rango entre 1 y 8 huevos, en los anfibios, ya que concuerda con otros y para R. marina de Centroamérica, en donde reportes para especies de zonas templadas y se estimó entre 10 000 a 30 000 huevos por tropicales (Salthe & Duellman 1973, Kaplan postura, de acuerdo con la curva de regresión & Cooper 1984). Particularmente, esta alta propuesta por Zug & Zug (1979) para el variación en la fecundidad de los anfibios tamaño corporal de las hembras. Ortega et. ha sido atribuida a factores tales como: 1) la al. (2005), en su estudio con E. johnstonei, edad de las hembras, ya que se ha encontrado reportaron que a mayor tamaño de la hembra que hembras de mayor edad ponen un mayor mayor era el tamaño de la postura, aunque no número de huevos y de mayor tamaño que las indicaron el número de huevos por postura. hembras más jóvenes (Gibbons & Mcarthy Por lo tanto, consideramos que los datos aquí 1983, Elmberg 1991); 2) al número de posturas reportados son un buen estimativo del pará- que pueda haber tenido la hembra durante su metro de fecundidad para las once especies época de reproducción, por ejemplo, se ha de estudio. reportado que las segundas posturas de una hembra pueden tener un menor número A nivel inter-específico se encontró una clara de huevos y más pequeños que la primera correlación entre la fecundidad y el tamaño postura (Howard 1978), aunque también hay corporal de las hembras (Tabla 2, Fig. 3A). resultados contrarios (Lemckert & Shine Sin embargo, un aspecto altamente asociado 1993); y 3) a la variación en el tamaño corporal con las variaciones inter-específicas en la de las hembras, ya que estudios previos han fecundidad de los anuros tiene que ver con sus registrado una correlación positiva con la modos reproductivos, en donde las especies fecundidad (Salthe & Duellam 1973, Crump con posturas acuáticas ponen una mayor 1974, Duellman 1989, Haddad & Prado 2005), cantidad de huevos, de tamaño menor, que y al parecer es una expresión fenotípica de las especies con posturas terrestres (Salthe adaptación en especies que se reproducen en & Duellman 1973, Hartmann et. al. 2010). hábitats temporales o impredecibles (Kaplan Los resultados de este trabajo concuerdan & Salthe 1979, Kaplan & Cooper 1984). con esta generalidad, ya que las especies con posturas acuáticas presentaron unos valores de Un factor que podría incidir sobre los datos fecundidad considerablemente más altos, y con de fecundidad reportados podría atribuirse a la un tamaño de huevo menor, que las especies posibilidad de recolectar posturas comunales, con posturas terrestres y particularmente con como ha sido descrito para especies particu- desarrollo directo (Fig. 4B). Es probable que larmente con nidos de espuma (Duellman el rango de variación en el tamaño de los & Trueb 1994, Wells 2007). Sin embargo, huevos producidos por un individuo, e incluso los datos de algunas posturas provenientes para una especie, pueda estar sujeto al estricto directamente de parejas en amplexus (E. pro- control genético en respuesta adaptativa a los soblepon, P. uranobates y R. marina), y de las cambios en ambientes fluctuantes, como ha disecciones hechas a hembras grávidas (en L. sido reportado para otros grupos de animales insularum y P. uranobates), estuvieron dentro ectotérmicos (Robertson 1971). 492