Caldasla 19(1-2): 45-53 ESPERMATOGENESIS y CICLO ANUAL REPRODUCTIVO DEL CAPAZ, PIMELODUS GROSSKOPFII (PISCES: PIMELODIDAE), EN EL ALTO RIO-MAGDALENA, COLOMBIA PLUTARCO CALA Departamento deBiologra,FacultaddeCiencias,Universidad Nacional deColombia, AA 14490, Bogotá, Colombia. Resumen Esta investigación documenta loscambios histomorfológicos anuales en lostestes de la población de capaz, P.grosskopfíí, atrapada aguas arriba del embalse de Betania en al alto rro Magdalena, y establece el ciclo reproductivo a través de los cambios histomorfológicos delostestes. Laespermatogénesis delcapazpasapordiferentes cam- bios morfológicos de naturaleza clclica y estacional. Estos cambios son agrupados por conveniencia en cuatro estadios - 1: formación de espermatogonios, 11:formación de· espermatocitos, espermátides y espermatozoos, 111: espermatozoos viables, IV: postreproducción operIodo de involución. Elestudio también determina que para 1991/ 92elperIodo dereproducción del capaz enelalto Magdalena se realizó entre octubre y marzo, yque todo macho mayor de 14cmde lon9itud estándar haalcanzado su madu- rez sexual. Palabras clave: Espermatogénesis, cicloanual,Pimelodus grosskopfii, rloMagdalena Abstract This study documents the annual morphohistological changes inthe testes ofthe catfish Pimelodus grosskopfii, and reproduction upstream of the Betania Reservoir inthe upper Rlo Magdalena, Colombia. The testes of P. grosskopfii undergo distinct morphological changes, which are of cyclic and seasonal nature. Four stages of spermatogenesis can broadly be recognized: 1: formation of spermatogonia and beginning of.maturing, 11: formation of spermatocytes, spermatides and spermatzoa, 111:completely mature and viable spermatozoa flll the sperm ducts or completed spermatogenesis, IV: spent testis orperiodofinvolution. Most P.grosskopfii intheupperMagdalenaspawnbetween October and March.Al! males larger than 14 cm standard length were reproductively maturs. Key Words: Spermatogenesis, annual cycle, Pimelodus grosskopfii, Magdalena River Introducción lombia principalmente se hace con especies exóticas, no obstante existir una rica ictio- Muy pocas investigaciones se han realizado fauna que incluye centenares de especies de sobre la histomorfología y ciclo anual de las importancia comercial de aguas cálidas, de gónadas de peces colombianos (i. e. Blanco las cuales se conoce muy poco su ecología y & Cala 1974, Cala & Sarmiento 1982, Cala sus ciclos reproductivos, fundamentales en el 1986, Cala et al. 1996, Daza & Bejarano manejo piscícola. Anivel intemacionalla ma- 1996), además de otras reportadas en infor- yoría de la información sobre esperma- mes o trabajos inéditos de grado. Con el cre- togénesis en peces ha sido resumida por ciente aumento de la piscicultura en el país Henderson (1962), Dixit & Agrawala (1974) durante las dos últimas décadas, en Colom- y Cala (1976, 1986). bia se han incrementado las investigaciones sobre lareproducción depeces nativos de im- Aquí se presentan los resultados del estudio portancia comercial. La piscicultura en Co- sobre los cambios histomorfológicos y ciclo 46 Caldasia Vol.19,Nos. 1·2,1997 anual reproductivo relacionados con la teanterior enformaderoseta (Fig. 1).Agroso espermatogénesis del capaz, Pimelodus modo, se establecen 4 estadios en la forma- grosskopfii, en el embalse de Betania yaguas ción, desarrollo y madurez de los espermato- arriba en el Magdalena (02042' Norte y 750 zoos del capaz: 26'Oeste) . El capaz es una de las especies ícticas de mayor significado económico del ESTADIO 1 (Figs. 2 y 3). FORMACIÓN DE sistema del río Magdalena, y cuya población ESPERMATOGONIOS: Una vez el macho alcanza atrapada aguas arriba del embalse de Betania sumadurez sexual, o inmediatamente después se está reproduciendo en esta parte del alto de la reproducción, empieza la proliferación Magdalena. . de espermatogonios (G). La pared del lóbulo estáformadaporunestrato detejido conectivo fibroso, denominado "lobule boundary cells" Materiales y métodos Los peces se coleccionaron con anzuelo o atarraya a intervalos aproximados de un mes, durante ocho salidas de campo de 6 a 8 días en 1991. Sobre material fresco, se registró la longitud y el peso de cada pez seleccionado para elestudio. Entotal seestudiaron gónadas de 36 especímenes entre 18.2y43 cmde lon- gitudtotal (14y33.5cmdelongitud estándar); 41,5 y 1025 g de peso total. En el campo, las gónadas removidas de pe- ces sexualmente maduros y recientemente capturados, se fijaron en Bouin. Subsecuen- temente en el laboratorio, el material se lavó en etanol al 40%, 50% y 70%, yalmacenó en este último. Luego, se hicieron secciones transversales de cerca de 5 mm de longitud del centro de la porción anterior del teste de- recho, preferencialmente. Estas secciones se deshidrataron en etanol de concentración as- cendente (80%, 96% y absoluto) y se inclu- yeron en parafina. De cada inclusión de testículo se hicieron cortes seriales de 6 micras, de los cuales cerca de lOse monta- ron por lámina para un total de 3 láminas por sección testicular, y luego se colorearon con hematoxilina de Heidehein. Resultados No se observó dimorfismo sexual externo de- finido del capaz. Sinembargo, justamente an- tes y durante el período de ovulación, las hembras se separan con facilidad por el ta- Figura 1.Representación esquemática de unteste maño abultado del abdomen. Pero sí hay di- de un capaz sexualmente maduro, que muestra morfismo definido en las gónadas (Cala et al. lobulaciones queterminan enforma de roseta en la 1996a) - los testes son lobulados, con la par- parte anterrior, alto río Magdalena. x2. Cala: Espermatogénesis delcapaz 47 Figura 2. Corte transversal total de un teste virgen de un capaz juvenil (16 cm LE, 21.5 LT,Y90 g), captu- rado en mayo 23 de 1991 en el embalse de Betania, que muestra las lobulaciones. x63. Figura 3. Teste de un capaz de 16.5 cm LE, 22.5 LT,Y72.5 g, después de la reproducción, capturado en el embalse de Betania en abril 4 de 1991. Se observan células germinales primarias (C), espermatogonios secundarios formando cápsulas oagregados (G) yabundante esperma residual (E) en ellumen (L), inmedia- tamente después de lareproducción. x400. 48 Caldasia Vol.19,Nos.1-2,1997 por Marshall & Lofts (1956). La periferia del ESTADIOIII (Fig. 8). ESPERMATOZOOMSADU- lóbulo está ocupada por células germinales pri- ROSVIABLESE.s decir, los peces machos están mordiales, fáciles de reconocer ya que son las fisiológicamente listos para la reproducción. células mas grandes que se encuentran en el Al final del estadio, o inmediatamente antes teste (Fig. 3)_Algunas de estas células se divi- de la reproducción, los lúmenes de los túbulos den y forman los espermatogonios secunda- seminíferos se compactan con espermatozoos, rios, otras son la reserva que persisten através yluego los espermatozoos maduros llenan los de todos los estadios de la espermatogénesis. conductos espermáticos. Los testes alcanzan Al inicio de este período ellumen (L) está bien su máximo tamaño y se tornan de color blan- diferenciado (Fig. 3) y con abundante esper- cuzco. El líquido seminal puede ser extraído ma residual (E). En las paredes internas de los por presión abdominal. lóbulos aparecen agregados de espermato- gonios, rodeados por una cápsula membranosa, ESTADIOIV (Figs. Sy 6). POSTREPRODUCCIÓN. que se originan de un número de divisiones Justamente después del período reproductivo consecutivas a partir de un espermatogonio empieza la involución testicular. El tejido primario (Fig. 3). Los espermatogonios son conectivo colapsa, las paredes de los lóbulos mas abundantes en machos de P. grosskopfii se engrosan de nuevo y sus diámetros dismi- inmediatamente después de la reproducción y nuyen (Figs. 5 y 6). Una buena parte del se- durante el período de involución. men no es eyaculado durante la reproducción y se retiene dentro de los túbulos seminíferos ESTADIO11(Fígs. 4, S,6, 7). FORMACIÓNDE y conductos eferentes. Esperma residual (E) ESPERMATOCITOS(T), ESPERMÁTIDES(D) y puede observarse en los testes del capaz va- ESPERMATOZOOS(Z). Este estadio marca el rias semanas después de la reproducción y proceso espermatogénico o ciclo anual luego de haberse iniciado de nuevo la reproductivo, luego de la fertilización e in- espermatogénesis. Esperma residual es común volución gonadal. Por consiguiente, gónadas en otros teleósteos de agua dulce uno o dos de peces con espermatocitos se consideran meses después de la reproducción (e. g.Turner de especímenes maduros que participarán en 1919, Mathews 1938, Henderson 1962, Cala el período reproductivo mas cercano de la 1976, 1986). El esperma residual es reabsor- especie. La coloración externa de los testes bido posiblemente por fagocitosis. cambia de rojiza a blancuzca, indicando la presencia de espermatozoos. El número de Ciclo reproductivo espermatocitos por cada quiste sugiere que cada unidad celular también se origina por El ciclo reproductivo anual yespematogénesis varias divisiones consecutivas de un mismo de la población de P. grosskopfii del alto río espermatogonio primario. Posteriormente la Magdalena, se puede describir en tres fases membrana que rodea al quiste se rompe al principales: alcanzar las espermátides un estadio avan- zado de desarrollo, para completar su metamorfósis o maduración libres en el FASEPRE-REPRODUCTlV(aFigs. 3, 4, S, 6, 7). lumen de los túbulos seminíferos. Esta fase (marzo - octubre) va desde el esta- dio 1, a través del estadio 11,hasta el estadio Aparentemente, cada agregado madura inde- III o desde la formación de los esperma- pendientemente. Al igual que en otros silúri- togonios, y subsecuentemente la de los dos (e_ g. Cala 1986), casi todas sus células espermatocitos y espermátides, para finalizar están en el mismo estadio espermatogénico la fase con la de los espermatozoos. No se simultáneamente, con un aparente desarro- detectó un período quiescente o de inactivi- llo serial de los quistes (Figs. 5-7). Al final dad gonadal. Esto significa que la prolifera- de este estadio (septiembre-noviembre) ojus- ción espermatogonial comienza tan pronto tamente antes de la reproducción, los lúmenes como el período de "madurez funcional" o de se llenan de esperma maduro (Fig. 8). reproducción termina, y continúa lentamente Cala: Espermatogénesis delcapaz 49 Figura 4. Sección de un teste de un capaz de 17 cm LE. 23 LT.Y 90 g, después de la reproducción, capturado en el embalse de Betania, enjulio 27 de 1991. Obsérvese abundante esperma residual, agrega- dos de espermatocitos (T) y espermátides (D). x250. Figura 5. Sección de un teste de capaz de 18cm LE, 23 LT,Y93 g,capturado en el embalse de Betania en abril 6 de 1991. No se aprecia esperma residual, y se observan células germinales primordiales (C), agre- gados de espermatogonios (G), espermatocitos (T) y espermátides (D). x250. 50 CaldasiaVol.19.Nos.1-2.1997 Figura 6. Microfotografía de un corte de un teste de capaz de 23.5 cm LE. 30.2 LT.Y213 g. capturado en el embalse de Betania en julio 27 de 1991. Se aprecian espermatogonios, espermatocitos y espermátides. El tejido conectivo colapsa y las paredes lobulares (flecha) se engrosan. x400. Figura 7.Corte de una sección longitudinal de teste de un capaz de 17.3 cm LE, 23.2 LT,Y79 g, capturado en elembalse de Betania en octubre 13de 1991, en avanzado estadio de espermatogénesis. Hay mayor cantidad de espermátides en ellumen. x250. Cala: Espermatogénesis del capaz 51 en los primeros meses de la espennatogénesis paredes lobulares (Figs. 3 y 5). Esta fase co- o reactivación testicular. mienza inmediatamente luego del período reproductivo de cada pez, en octubre para los Fase reproductiva (Fig. 8). La reproducción primeros individuos y en marzo para los últi- se efectúa básicamente entre octubre y marzo. mos. No se observó un período de inactividad Al principio del período se encuentran machos testicular o quiescencia durante el ciclo con gónadas parcialmente vacías, pero parece reproductivo del capaz. que la mayoría de ellos se reproducen al final del período (febrero), cuando el factor de con- Discusión dición (K) también es mayor (Cala et al. 1996a). Se ha demostrado en otras especies Los especímenes de P grosskopfii estudiados ÍCticas tropicales que el mayor valor de K co- en el embalse de Betania yaguas arriba, son rresponde justamente a la población inmedia- parte de los peces que quedaron atrapados en tamente antes del pico de la reproducción, e. el embalse yaguas arriba luego de su cons- g. en Cichla monoculus (Cala et al. 1996b). trucción, la cual separó en dos grupos la ictiofauna del río Magdalena. Estos peces han FASE POST-REPRODUCTIVA(Figs. 3, 4, 5, 6). Un constituido una población de capaz que teste inmediatamente después de la reproduc- exitosamente se está reproduciendo aguas arri- ción se aprecia el lumen bien definido, con ba del embalse en la parte alta del río Mag- una buena cantidad de esperma residual que dalena (Cala et al. 1996a). es reabsorbido a medida que la proliferación de espermatogonios avanza. Las células La espermatogénesis del capaz comienza con germinales primordiales se observan en las una división intensa de las células germinales Figura 8. Corte de teste de un capaz de 21.5 cm LE, 28.5 LT,140 g,capturado en el embalse de Betania en diciembre 16de 1991, en plena reproducción. Se aprecian lóbulos parcialmente llenos con espermatozoos (Z) maduros viables. x400. 52 CaldasiaVol.19,Nos. 1-2,1997 a principios de la involución testicular una para carnar anzuelos. La pescadel capaz en el vez el pez ha terminado su actividad embalse a lo largo del brazo del río Magdale- reproducti va. na, y también en menor escala en el brazo del río Yaguará, ha venido incrementándose con La espermatogénesis y desarrollo histomor- respecto a la de 1991. fológico de su ciclo anual no se separa funda- mental de los patrones generales para los Agradecimientos peces óseos tropicales, si se compara con po- blaciones de peces de zonas templadas. Por La investigación se llevo a cabo en el Depar- ejemplo, es amplia la duración del período tamento de Biología de la Facultad de Cien- reproductivo del capaz (octubre-marzo), cias, Universidad Nacional de Colombia, Sede mientras que en zonas templadas esta fase Bogotá, con laasistencia de Ramón Fernández puede durar solo tres días en condiciones en el montaje de los micropreparados. El aná- climáticas óptimas (Cala 1970); en estas zo- lisis microscópico y microfotográfico se rea- nas estacionales los diferentes estadios de lizó en el Departamento de Zoología Estruc- maduración gonadal son más marcados yuni- tural de la Universidad de Lund en Suecia, por formes al transcurrir el ciclo anual en toda la invitación de su Director Profesor Dr. R. población: hay una sincronización repro- Elofsson, como parte de una pasantía cofinan- ductiva poblacional, con un período quies- ciada parcialmente por COLCIENCIAS (Au- cente invernal. También, ningún capaz macho torización 058-93, COLCIENCIAS - Univer- se reproduce por primera vez con una longi- sidad Nacional de Colombia). El material se tud estándar menor de 14 cm. coleccionó simultáneamente con la ejecución del trabajo de campo del Contrato 268-90 Esta investigación complementa el estudio Universidad 'Nacional de Colombia - Central realizado por Cala (1996) sobre la oogenésis Hidroeléctrica de Betania. del capaz y reconfirma que la especie se re- produce una vez al año (octubre-marzo), aguas Literatura citada arriba del embalse, con un pico reproductivo entre octubre y enero cuando la precipitación BLANCO,M. C. & P. CALA.1974. Contribución al o periodo de lluvias es mayor en la parte alta conocimiento de la sardina Astyanax bima- del río Magdalena. Según una distribución por culatus (L.) 1758 (Characidae: Pisces), del longitudes de los éspecímenescoleccionados caño Pachiaquiarito, Meta, Colombia. Ecolo- en el área de estudio y la histomorfología gía Tropical 1(2): 1-44. gonadal, se puede concluir que el capaz del CALA,P. 1970. On the ecology ofthe íde, Idus idus alto Magdalena ha conformado una población (L.) in the River Kávlingeán, South Sweden. adaptada al área, que madura sexualmente a Rep. Inst. Freshw. Res., Drottningholm, 50: los dos años, y se reproduce por primera vez 45-99. al finalizar su segundo año de.vida o cumplir CALA,P. 1976. Age at maturity, testicular develop- los tres años. ment and seasonal changes in the testes of the Idus idus (L.) (Pisces, Cyprinidae) in the Observaciones complementarias posteriores, River Kavlingeán, South Sweden. Rep. Inst. especialmente durante 199;/96, muestran que Freshw. Res. Drottningholm., 55: 5-14. las capturas de capaz han aumentado y por CALA,P. 1986. Cambios histomorfológicos en los consiguiente el número de pescadores. Las ta- testes del capitán, Eremophilus mutisii (Tri- llas mínimas de captura son apropiadas para chomycteridae, Siluriformes), durante el ci- un buen manejo de la pesca de la especie, y a clo reproductivo anual en el sistema del río comienzos de 1995 existía una buena pobla- Bogotá en Colombia. Caldasia 14: 659-678. ción juvenil capturada fácilmente con chile CALA,P. 1996. Cyclic histomorphological changes (atarraya de ojo de malla pequeño) cuando los in the ovary of the catfish, Pimelodus gross- pescadores se proveen de camada (sardinas) kopfii (Pimelodidae, Siluriformes) in the Cala: EspBrmatogénBsis delcapaz 53 upper part of the Río Magdalena, Colombia. DAZA,D. DELS. & C. A. BEJARANO.1996. Histo- Dahlia (Rev. Asoc. Colombo Ictio\.) 1:7-13. morfología de trucha arco iris, Oncorhynchus mykiss (Pisces: Salmonidae), criada en la Es- CALA, P. & N. G. SARMIENTO.1982. Cambios tación Piscícola delNeusa -CAR. Dahlia (Rev. histomorfológicos en el ovario del pez capi- Asoc. Colomb. 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