DOI: 10.21068/c2018v19n01a06 Carabalí-Banguero et al. Dípteros asociados a la floración del aguacate Persea americana Mill cv. Hass en Cauca, Colombia Dipterans associated to the flowering of the avocado Persea americana Mill cv. Hass in Cauca, Colombia Diana Carabalí-Banguero, James Montoya-Lerma y Arturo Carabalí-Muñoz Resumen Existe una alta diversidad de insectos asociados a la floración del aguacate. Aunque las abejas son los principales polinizadores del cultivo, especies de distintos gremios tróficos frecuentan sus inflorescencias y poco se conoce sobre su identidad taxonómica. En el municipio de Morales, Cauca, Colombia, se seleccionaron dos parcelas, en las cuales se escogieron aleatoriamente cuatro árboles de aguacate y, cada hora, durante 20 minutos, se realizó la captura de insectos con una jama y el registro de su comportamiento en 10 inflorescencias/árbol entre las 07:00-17:00 horas. Se evaluaron semanalmente los periodos de visita a las flores y la carga polínica de los insectos. Las evaluaciones se efectuaron durante dos épocas de floración. Se encontró alta diversidad de insectos, siendo mayor en los dípteros Lucilia eximia, Chrysomya putoria, Palpada scutellaris y Ornidia obesa. Los insectos presentaron picos de visita floral entre las 10:00-11:00 y 14:00-15:00 horas y, aunque con una baja cantidad de polen en sus cuerpos, se observaron colectando néctar, en cópula o posados en las flores. Esta investigación revela que existe una alta diversidad de dípteros asociados a la floración de Persea americana que puede contribuir a la dispersión del polen en los huertos y diversas funciones biológicas. Palabras clave. Aguacate. Diptera. Diversidad. Insectos. Polinizadores. Abstract There is a high diversity of insects associated to the flowering of avocado plants. Although bees are the main pollinators of the crop, species of different trophic guilds visit avocado inflorescences, yet little is known about them. In the municipality of Morales, Cauca, Colombia, two plots were selected and four trees were randomly selected from each one. Insects were collected with a net every hour for 20 minutes and the behavior of visiting insects was recorded in 10 inflorescences/tree. Insect collecting and observations were carried between 07:00-17:00 hours. The periods of visit to the flowers and the pollen load of the insects were evaluated weekly. Evaluations were carried out during two flowering periods. A high diversity of species was found associated with avocado inflorescences, being particularly higher in the order Diptera, with species such as Lucilia eximia, Chrysomya putoria, Palpada scutellaris and Ornidia obesa. Insect floral visitors presented peaks between 10:00-11:00 and 14:00- 92 Biota ColomBiana 19 (1) - 2018 Carabalí-Banguero et al. Dípteros asociados a la floración del aguacate Persea americana Mill cv. Hass en Cauca, Colombia 15:00 hours. Although a low amount of pollen on their bodies was observed, insects were collecting nectar, copulating or perched on flowers. This research shows that there is a high diversity of dipterans associated with the flowering of Persea americana that could contribute to pollen dispersal in orchards and associated biological functions. Keywords. Avocado. Diptera. Diversity. Insects. Pollinators. Introducción El aguacate Persea americana Mill. (Lauraceae) es Los dípteros sobresalen como insectos impor- un frutal perenne originario de Centroamérica tantes en la polinización de especies cultivadas, (Peña, 2003; Pérez-Balam et al., 2012). Gracias a como la fresa Fragaria sp., cebolla Allium sp., que presenta protoginia dicogamia sincronizada, Brassica sp., apio Apium graveolens, pimientos un comportamiento floral único, evita la auto- Capsicum annuum en áreas templadas y para polinización. Las flores son pequeñas, de apro- algunas especies de plantas con flores que son ximadamente 1 cm, tienen las estructuras repro- difíciles de polinizar manualmente (Rader ductivas expuestas y secretan néctar de nectarios et al., 2013; Inouye et al., 2015). En Suráfrica o estaminodios (Davenport, 1986; Wysoki et al., Rhyncomyia forcipata Villeneuve (Calliphoridae) 2002; Peña, 2003). La exposición de las estruc- y Musca domestica L. (Muscidae) se encuentran turas reproductivas y nectaríferas facilita la ob- entre los dípteros más abundantes en flores de tención de recursos nutritivos por los insectos y aguacate (Eardley y Mansell, 1996). En áreas la visita de una amplia gama de visitantes flora- les, entre los que se encuentran abejas, avispas y tropicales, cultivos de cacao, mango y marañón dípteros (Ish-Am et al., 1999; Wysoki et al., 2002; son polinizados por dípteros (Inouye et al., 2015). Peña, 2003). En México, se reportaron 45 especies de Diptera asociadas a la floración del cultivo, siendo las En el centro de origen de P. americana, en México, más importantes dentro de Diptera los Syrphi- existen cerca de 70 especies de insectos asociados dae: Palpada mexicana Fabricius, Eristalis tenax L. a la floración del cultivo (Ish-Am et al., 1999) y los Calliphoridae: Chrysomya megacephala Fa- pertenecientes a los órdenes: Diptera, Coleoptera, bricius, Compsomyiops callipes Bigot y Phaenicia Hemiptera, Hymenoptera, Lepidoptera, Neu mexicana Macquart (Castañeda-Vildózola et al., roptera y Thysanoptera (Wysoki et al., 2002). 1999). Estos presentan una contribución diferencial a la polinización de la especie de acuerdo con su Un amplio número de estudios se ha enfocado frecuencia de visitas, carga polínica y las regiones en la actividad de las abejas como polinizadores del cuerpo que hacen contacto con las estructuras de diferentes especies de plantas silvestres y reproductivas de la flor (Ish-Am et al., 1999; cultivadas como P. americana, sin embargo, la Wysoki et al., 2002). Aunque se estima que las información científica publicada sobre el rol que especies de Hymenoptera, tanto abejas nativas como visitantes florales y polinizadores tienen como la introducida Apis mellifera L. (Apidae), son las polinizadoras más efectivas de este frutal (Ish- otras especies, como los dípteros, es aún escasa. Am et al., 1999; Wysoki et al., 2002), actualmente Esta investigación tuvo como propósito identificar se conoce muy poco sobre el papel polinizador de dípteros visitantes de la flor de P. americana cv. otros insectos, en particular dípteros, frecuentes Hass, y reconocer su papel como potenciales en el cultivo. polinizadores asociados al cultivo. 93 Biota ColomBiana 19 (1) - 2018 DOI: 10.21068/c2018v19n01a06 Carabalí-Banguero et al. Materiales y métodos Área de estudio. En el área de estudio ubicada altitud: 1600 m s.n.m), en adelante referidos en el municipio de Morales, Cauca, Colombia, como P-1 y P-2, respectivamente. La temperatura se seleccionaron 2 parcelas experimentales promedio es de 21°C (± 2,62) y humedad relativa sembradas en monocultivos de P. americana cv. de 79 % (± 9,94). En las zonas aledañas a los Hass, de 6 años de edad, injertados sobre un patrón huertos predomina los cultivos de café Coffea antillano. Los huertos se denominan: El Recuerdo arabica L. (Rubiaceae), lulo Solanum quitoense (02°48′34,5″N, 76°37′15,8″O, altitud: 1600 m Lam. (Solanaceae) y los predios son contiguos a s.n.m) y San Isidro (02°47′48,26″N, 76°36′34,5″O, un bosque lineal ribereño (Figura 1). Figura 1. Localización de los huertos El Recuerdo y San Isidro en el municipio de Morales, Cauca, Colombia. 94 Biota ColomBiana 19 (1) - 2018 Carabalí-Banguero et al. Dípteros asociados a la floración del aguacate Persea americana Mill cv. Hass en Cauca, Colombia Visitantes florales y actividad sobre Persea de los insectos fueron identificados mediante americana cv. Hass. Durante la floración (agosto claves taxonómicas de González y Carrejo (1992) y y septiembre de 2013 y febrero y marzo de 2014), realizando comparaciones con insectos registrados en cada parcela se seleccionaron aleatoriamente en la colección del Museo de Entomología de la 4 árboles. Las observaciones en cada parcela Universidad del Valle (MUSENUV). En el caso se realizaron 2 veces por semana y en cada día de Syrphidae y Calliphoridae se contó con la de captura, con intervalos de 20 minutos se colaboración de Marta Wolff y Augusto Montoya recolectaron los insectos que visitaban las flores en (Universidad de Antioquia), especialistas en estas cada árbol. Las capturas de los visitantes florales familias. En la identificación de Tachinidae se se efectuaron con red entomológica o aspirador utilizó la clave de Brown et al. (2010). Los insectos bucal, y las muestras, una vez rotuladas, se colectados, reposan en la Colección Entomológica almacenaron en viales de vidrio para su posterior de Agrosavia Centro de Investigación Palmira. identificación. Se tuvo un esfuerzo de recolecta de 10 h/día. Al día siguiente, en cada árbol, se Carga polínica. Para la determinación de los tipos registró el comportamiento de los insectos en 10 polínicos, inicialmente se examinó la carga de inflorescencias/árbol durante 2 min 30 s en cada polen en cada región del cuerpo de los insectos. una, entre las 07:00-17:00 h. Se realizó un muestreo El polen se retiró con la ayuda de una jeringa de rotativo en el que los árboles muestreados se insulina que contenía gelatina glicerinada teñida cambiaron cada semana. Se determinó mediante con fucsina. En la identificación taxonómica de los observación directa y registro fotográfico si granos de polen se usó un microscopio óptico con el insecto hacía contacto con las estructuras contraste de fases y reglilla ocular micrométrica reproductivas, el tiempo de permanencia en la flor, (Nikon Eclipse E200), catálogos polínicos y atlas el número de flores visitadas (respecto al número palinológicos de Roubik y Moreno (1991) y de flores abiertas), el recurso floral colectado Giraldo et al. (2011). y la fase floral de acuerdo a la caracterización determinada por Cabezas et al. (2003). Con base Los análisis estadísticos fueron llevados a cabo a esta información se identificaron las partes del usando el programa Statistica versión 10. Se cuerpo del insecto (i.e., cabeza, tórax, abdomen evaluó la riqueza, dominancia, equitabilidad y patas) y se relacionaron con las estructuras y diversidad mediante los índices de Margalef reproductivas de las flores, con las cuales entraban (DMg), Shannon-Weiner (H) e Inverso de en contacto (Figura 2). Simpson (1-D) encontrados en el programa Past versión 2.17c (Hammer et al., 2001). La eficiencia Identificación de especies de Diptera. En el análisis del muestreo se obtuvo mediante el programa de carga de polen, los insectos se individualizaron EstimateS versión 9.1.0 (Colwell, 2013). A partir de en viales, se recolectaron visitantes florales de estimadores no paramétricos se realizaron curvas los diferentes órdenes: Coleoptera, Diptera, de acumulación de especies. Hemiptera, Hymenoptera y Lepidoptera. Se realizó el montaje y la curaduría del material en el laboratorio de entomología de Corpoica Resultados y discusión (actualmente Agrosavia), Centro de Investigación Palmira. La recolecta estuvo amparada por el Visitantes florales asociados a Persea americana permiso marco de recolección de especímenes cv. Hass. Los resultados del estudio revelaron que de especies silvestres de la diversidad biológica durante los meses correspondientes a la floración con fines de investigación científica no comercial, principal (febrero-marzo de 2014) y la denominada presentado por la Corporación Colombiana de “traviesa” (agosto-septiembre de 2013), las flores Investigación Agropecuaria (Corpoica) Resolución de aguacate cv. Hass son visitadas en mayor N° 1466 de 03 de diciembre de 2014. La mayoría número por insectos pertenecientes a los órdenes 95 Biota ColomBiana 19 (1) - 2018 DOI: 10.21068/c2018v19n01a06 Carabalí-Banguero et al. Figura 2. Observación de insectos visitantes y anatomía floral de P. americana cv. Hass. A y B) Flores en fase masculina, C y D) flores en fase femenina. E) Llegada de Chrysomya putoria a la flor, F) llegada de insecto Lucilia eximia. 96 Biota ColomBiana 19 (1) - 2018 Carabalí-Banguero et al. Dípteros asociados a la floración del aguacate Persea americana Mill cv. Hass en Cauca, Colombia Coleoptera, Diptera, Hemiptera, Hymenoptera (Fabricius) (0,8 %), Palpada furcata (Wiedemann) y Lepidoptera (Tabla 1). Se registró un total de (0,8 %), Ocyptamus lineatus (Macquart) (0,4 %), capturas de 974 especímenes, de los cuales la Toxomerus watsoni (Curran) (0,8 %), Copestylum aff. mayoría (82 %) se colectó en P-1, reunidos en 31 infractum Thompson (1,2 %), Copestylum vagum familias. En P-2, se capturó el 18 % restante (177 (Wiedemann) (1,2 %), Toxomerus virgulatus Macquart insectos), agrupados en 23 familias. El 68,54 % (0,8 %) y Toxomerus dispar (Fabricius) (0,8 %). de los Hymenoptera recolectados pertenece a la familia Apidae, seguida de Vespidae (14,51 %), Los dípteros visitantes encontrados se caracterizan y Formicidae (7 %); siendo la abeja Apis mellifera por presentar adaptaciones anatómicas y el himenóptero más representativo de acuerdo comportamentales que influyen en la polinización con su abundancia (36,26 %). Respecto a Diptera (Rader et al., 2013; Woodcock et al., 2014). se destacan las familias Syrphidae (31,6 %), Aunque Bibionidae, Calliphoridae, Muscidae, Calliphoridae (33,6 %), Tachinidae (17,2 %) y Syrphidae y Tachinidae han sido reportadas Muscidae (11,2 %). Las especies más representativas como visitantes florales de diversas plantas, estas de Coleoptera fueron Macrodactylus subspinosus familias presentan especímenes con hábitos y Fabricius (Scarabaeidae) (4,87 %) y una especie no preferencias alimenticias diversos (Woodcock et identificada de Cantharidae (4,87 %). Los insectos al., 2014). Los Calliphoridae fueron los dípteros de los órdenes Hemiptera y Lepidoptera tuvieron más frecuentes, aunque más reconocidos como una baja frecuencia de aparición. vectores de enfermedades y causantes de miasis, son importantes polinizadores. En el mango Especies de Diptera asociadas P. americana cv. Mangifera indica L., Lucilia spp. y Calliphora spp. Hass. En este estudio se amplía la información (Calliphoridae) incrementan el rendimiento y la concerniente a Diptera (Tabla 2, Figura 3). Los calidad del cultivo (Saeed et al., 2016). Se encontró resultados mostraron que las flores de P. americana un complejo de la especie L. eximia. Esta mosca cv. Hass, son visitadas con mayor frecuencia tiene distribución neotropical y neártica y ha por especies de la familia Calliphoridae: Lucilia colonizado principalmente áreas urbanas donde eximia (Wiedemann) (21,6 %), Chrysomya putoria consume frutas, carroña o desechos (Wolff et (Wiedemann) (10,4 %), y Sirphidae: Palpada al., 2010). En el presente estudio se registra por scutellaris (Fabricius) (8,8 %), Allograpta obliqua primera vez a esta especie como vector de polen (Say) (5,6 %), Ornidia obesa (Fabricius) (7,2 %), de aguacate Hass en Colombia. También ha sido Ornidia major Curran (0,4 %), Palpada vinetorum reportada como polinizadora de Jaborosa rotacea Tabla 1. Insectos capturados visitando flores de aguacate cv. Hass. Parcela 1 Parcela 2 Orden Número Número Número de Número de de familias de insectos familias insectos Coleoptera 7 96 6 49 Diptera 9 349 8 86 Hemiptera 5 10 1 9 Hymenoptera 12 339 5 33 Lepidoptera 2 3 0 0 Total 35 797 20 177 97 Biota ColomBiana 19 (1) - 2018 DOI: 10.21068/c2018v19n01a06 Carabalí-Banguero et al. (Lillo) Hunz y Barboza (Solanaceae) en Argentina do los miembros de Syrphinae menos efectivos (Moré et al., 2013) y Stapelia L. (Apocynaceae) en respecto a los Eristalinae, debido a que los Brasil (Capote et al., 2014). primeros presentan un aparato bucal corto que limita el acceso a los estambres no expuestos, Los Sarcophagidae son considerados como moscas baja pilosidad y acicalamiento y consumo de necrófagas; los Tachinidae son parasitoides polen frecuente (Zamora-Carrillo et al., 2011). de otros insectos durante su etapa larval; por De acuerdo a lo observado en campo el mayor otra parte, Muscidae tiene hábitos alimenticios tamaño corporal de algunos Eristalinae (p. ej., omnívoros (Larson et al., 2001; Woodcock et al., Ornidia spp.) determinaba que tuvieran que 2014). Musca domestica fue un visitante ocasional posarse en la flor para el consumo de polen o dado el bajo número de especímenes colectados, néctar, en cambio los Syrphinae (p. ej., Allograpta en Suráfrica visita las flores del aguacate para el spp.) en algunas visitas ingresaban lateralmente consumo de néctar, careciendo de importancia en en la flor consumiendo néctar sin hacer contacto la polinización (Eardley y Mansell, 1996). con las anteras (Larson et al., 2001). Este comportamiento ha sido registrado en cultivos de Los Syrphidae son los únicos reconocidos por aguacate, lo cual resta importancia como vectores libar el néctar floral y ser polinizadores de varias de polen (Eardley y Mansell, 1996; Ish-Am et al. familias botánicas, presentando un patrón de 1999). La morfología floral con las estructuras vuelo único, rápido y sensibilidad a la presencia reproductivas y nectarios expuestos permite antropogénica (Zamora-Carrillo et al., 2011), por lo que los Syrphidae con probosis de diferente que en este estudio posiblemente fueron sub- longitud accedan a los recursos florales (Larson muestreados. La pilosidad corporal y la mor- et al., 2001). Por otra parte, la constancia de los fología del aparato bucal también influyen en la visitantes florales incrementa su efectividad como efectividad de estos dípteros para el transporte polinizadores; sírfidos como Syrphus ribesii (L.) de polen. Syrphidae agrupa dos subfamilias con muestran constancia en sus visitas (Woodcock et diferentes efectividades como polinizadores, sien- al., 2014). Tabla 2. Dípteros asociados a la floración de P. americana cv. Hass. V= visitante; P= polinizador. N= néctar; A= apareamiento, Po= polen. Número de Recurso Familia Especie Categoría insectos colectado Asilidae Ommatius sp. (Wiedemann, 1821) 1 V N, Presas Dilophus sp. 1 2 V N Bibionidae Dilophus sp. 2 1 V N Chrysomya putoria (Wiedemann, 1830) 26 P N Calliphoridae Hemilucilia segmentaria (Fabricius, 1805) 4 V N Lucilia eximia (Wiedemann, 1819) 54 P N Musca domestica (L., 1758) 5 V N Muscidae Muscidae sp. 2 23 V N Sarcophagidae Peckia anguilla (Curran y Walley, 1934) 7 V N Syrphidae Allograpta obliqua (Say, 1823) 14 P N, Po 98 Biota ColomBiana 19 (1) - 2018 Carabalí-Banguero et al. Dípteros asociados a la floración del aguacate Persea americana Mill cv. Hass en Cauca, Colombia Cont. Tabla 2. Dípteros asociados a la floración de P. americana cv. Hass. V= visitante; P= polinizador. N= néctar; A= apareamiento, Po= polen. Número de Recurso Familia Especie Categoría insectos colectado Argentinomyia peruvianus (Shannon, 1927) 2 V N, Po Copestylum aff. infractum (Thompson, 1981) 3 V N, Po Copestylum posticum (Say, 1829) 1 V N, Po Copestylum vagum (Wiedemann, 1830) 3 V N, Po Hybobathus lividus (Schiner, 1868) 1 V N, Po Hybobathus persimilis (Curran, 1930) 2 V N, Po Ocyptamus lineatus (Macquart, 1846) 1 V N, Po Ornidia major (Curran, 1930) 1 V N, Po Syrphidae Ornidia obesa (Fabricius, 1775) 18 V N, Po Palpada furcata (Wiedemann, 1819) 2 V N, Po Palpada scutellaris (Fabricius, 1805) 22 P N, Po Palpada vinetorum (Fabricius, 1798) 2 V N, Po Salpingogaster nigra (Schiner, 1868) 1 V N, Po Toxomerus dispar (Fabricius, 1794) 2 V N, Po Toxomerus virgulatus (Macquart, 1850) 2 V N, Po Toxomerus watsoni (Curran, 1930) 2 V N, Po Archytas sp. (Jaennicke, 1867) 2 V N Eujuriniodes sp. 1 (Townsend, 1935) 4 V N Gonia sp. (Meigen, 1803) 1 V N Hystricia sp. (Macquart, 1844) 1 V N Leschenaultia sp. 1 (Robineau-Desvoidy, 1830) 17 V N Leschenaultia sp. 2 (Robineau-Desvoidy, 1830) 11 V N Tachinidae Parepalpus sp. 1 (Coquillett, 1902) 1 V N Quadratosoma sp. 1 (Townsend, 1914) 1 V N Quadratosoma sp. 2 (Townsend, 1914) 1 V N Rhachoepalpus sp. (Townsend, 1908) 1 V N Trichophora sp. (Macquart, 1847) 1 V N Trichopoda sp. (Berthold, 1827) 1 V N Xanthoepalpus sp. (Townsend, 1914) 1 V N Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830). 1 V N Tephritidae Anastrepha striata (Schiner, 1868) 3 V N Euaresta sp. (Hendel, 1914) 1 V N 99 Biota ColomBiana 19 (1) - 2018 DOI: 10.21068/c2018v19n01a06 Carabalí-Banguero et al. Figura 3. Dípteros asociados a P. americana cv. Hass. A y B) Ornidia obesa. C) O. major. D y E) Palpada scutellaris. F) P. vinetorum. G) Palpada furcate. H) Ocyptamus lineatus. I) Copestylum aff. Infractum. J) C. vagum. K) Toxomerus watsoni. L) Leschenaultia sp. 1 M) Toxomerus dispar. N) T. virgulatus. O) Allograpta obliqua. P) Lucilia eximia. Q) Chrysomya putoria. R) Musca domestica. 100 Biota ColomBiana 19 (1) - 2018 Carabalí-Banguero et al. Dípteros asociados a la floración del aguacate Persea americana Mill cv. Hass en Cauca, Colombia Figura 3. (Cont.) Dípteros asociados a P. americana cv. Hass. A y B) Ornidia obesa. C) O. major. D y E) Palpada scutellaris. F) P. vinetorum. G) Palpada furcate. H) Ocyptamus lineatus. I) Copestylum aff. Infractum. J) C. vagum. K) Toxomerus watsoni. L) Leschenaultia sp. 1. M) Toxomerus dispar. N) T. virgulatus. O) Allograpta obliqua. P) Lucilia eximia. Q) Chrysomya putoria. R) Musca domestica. 101 Biota ColomBiana 19 (1) - 2018