云 南 植 物 研 究 2009, 31 (6): 543～550 Acta Botanica Yunnanica DOI: 10.3724 SP.J.1143.2009.09101 本地种西番莲与外引种西番莲的花外蜜腺—蚂蚁— 植食昆虫相互作用系统的比较 徐芳芳1,2 , 陈 进1 (1 中国科学院西双版纳热带植物园, 云南 勐腊 666303; 2 中国科学院研究生院, 北京 100049) 摘要: 外引植物如何和当地生物建立相互关系是入侵生物学和进化生物学关注的关键科学问题。本实验以 西双版纳当地自然分布的长叶西番莲 ( Passiflora siamica) 和近年从南美新引种的红花西番莲 ( P. coccinea) 为材料, 探讨两种西番莲植物—蚂蚁—植食昆虫间相互关系系统对变化响应的差异。结果表明, 共有 24 种蚂蚁取食花外蜜液, 利用两种西番莲的蚂蚁数量没有显著差异 (t= 1.30, P=0.20) , 但在种类组成上存 在显著差异 (χ2 =14.76, df=4, P< 0.01)。植食昆虫多为蜗牛、螽斯、鳞翅目幼虫等广适性昆虫。去除蚂 蚁处理均未对两种西番莲植物的平均叶面积损失造成显著影响。该研究表明两种西番莲的花外蜜腺—蚂蚁 —广适性昆虫的相互作用系统对变化的响应没有显著差异, 而与专食性昆虫相互作用系统对变化的响应的 差异则有待进一步研究。 关键词: 花外蜜腺; 长叶西番莲; 红花西番莲; 蚂蚁植物互惠关系; 广谱食性昆虫 中图分类号: Q 948 文献标识码: A 文章编号: 0253 -2700 (2009) 06- 543- 08 Comparison of the Differences in Response to the Change of the Extrafloral Nectar-ant-herbivore Interaction System Between a Native and an Introduced Passiflora Species 1,2 1* XU Fang-Fang , CHEN Jin (1 Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, ChineseAcademy of Sciences, Mengla 666303, China; 2 Graduate University of Chinese Academy of Sciences, Beijing100049, China) Abstract: Howintroduced plants associate withnative biotic isone of the fundamental questionsin evolutionarybiology and invasive biology .Extrafloral nectar (EFN) bearing plants usually use nectar to attract ants while those ants could help pla- nts defense herbivores; establishing a plant-ant-herbivore interactive system . In this study, we conducted artificial ant-ex- clusion, EFN-exclusion, herbivore exclusion, ant and herbivore exclusion to compare the differences in response to the change of the extrafloral nectar-ant-herbivore interaction system in an native passionflower ( Passiflora siamica) and an ne- wly introduced species ( P. coccinea) . A total of about 24 ant species were recorded consuming the EFN resource .There was no significant difference in the total number of visiting ants while ant species composition was different in the two Passi- flora plants (χ2 = 14.76, df=4, P<0.01) .The most abundant ant species for P. siamica was Dolichoderus thoracicus while for P. coccineawas Paratrechina sp .The herbivorousinsects observedweremainlygeneralists, including snails, ka- tydisds (Pseudophyllidae) or some larvae of butterflies and moths .The amount of nectar per leaf produced from P. siamica is significantlyhigher than P. coccinea (Willcox, z= -3.87, P<0.01) . Ant-exclusion in this experiment did not signifi- cantly influence the average leaf loss per plant .The treatments for ant-exclusion, herbivore exclusion, and ant+ herbivore exclusion all did not significantly influence the EFN production . As a whole, the plant-ant-generalist herbivore in the 通讯作者: Author for correspondence; E-mail: [email protected] 收稿日期: 2009- 05-25, 2009- 08-11 接受发表 作者简介: 徐芳芳 (1981-) 女, 在读硕士研究生, 主要从事植物与蚂蚁互惠关系的研究。 5 4 4 云 南 植 物 研 究 31卷 two Passiflora species did not show a significant difference in the response to the change, while the interactive systemwith specialist herbivores request further investigation . Key words: Extrafloral nectar; Passiflora siamica; P. coccinea; Ant-plant mutualism; Herbivore generalist 植物可以通过自然的种子散布或人为传播旅 (Tilman, 1978; Heil 等, 2000; W ckers and Boni- 居到一新的环境, 而植物和旅居地生物的相互关 fay, 2004)。研究表明, 人工重复取走血桐积累 系则影响甚至决定其新种群的建立 (Maron and Vi- 的花外蜜液可以刺激总分泌量的增加 (Heil 等, la, 2001)。引入的植物可能由于避开天敌的取食 2000)。昆虫对叶片的取食、或者人工损伤或者 或竞争者的抑止而得到扩张 (Callaway and Asche- 直接涂抹植物损伤诱导反应的信号分子 JA、叶 houg, 2000; Wolfe, 2002; Mitchell and Power, 2003; 片接触到空气中的其它受损伤叶片释放的挥发物 DeWalt 等, 2004); 或由于缺乏互惠合作者, 如种 都可以诱导花外蜜液分泌量的增加 (Heil 等, 子散布者和传粉者, 而无法繁衍 (Faegri and van 2000, 2007; Heil, 2004) , 人工或昆虫损伤同时还 der Pijl, 1979; Parker, 1997); 而有些则可能遭到 可以诱导植株产生更多的花外蜜腺 (Mondor and 更严重的取食 (Erneberg, 1999)。当地动植物间长 Addicott, 2003)。去除花外蜜腺, 通常能导致蚂 期形成的密切关系有可能成为阻碍外引种扩散的 蚁数量降低, 如去除叶柄花外蜜腺后, 拜访西番 一种机制 (Richardson 等, 2000; Hector 等, 2001; 莲属植物 Passiflora biflora 和 P. oerstedii 的蚂蚁数 Dukes, 2002; Maron and Marler, 2007)。 量显著降低 (Apple and Feener, 2001)。植物通常 花外蜜腺植物是一类比较特殊的类群, 这些 也因此 遭受 更加严 重的昆 虫取食 (Fiala 等, 植物具有着生于花外、一般不参与传粉的蜜腺即 1994; Apple and Feener, 2001; Rudgers, 2004; 花外蜜腺。花外蜜腺植物常常通过叶片上蜜腺吸 Guimaraes 等, 2006)。 引很多蚂蚁前来拜访, 蚂蚁在拜访花外蜜腺同时, 长期的相互作用和选择压使有的花外蜜腺植 可能会帮助植物抵御各种草食昆虫的危害, 植物 物与它们的合作者之间形成密切的关联 (Federle 和蚂蚁之间建立了互惠关系 (Janzen, 1966; Bent- 等, 1997; Heil 等, 2005)。很多植物的花外蜜腺 ley, 1976; Koptur, 1979, 1984; Kelly, 1986; Kersch 特征对其生存环境及它们的保护者蚂蚁都可能有 and Fonseca, 2005; Kost and Heil, 2005; Moya-Raygo- 相当水平的适应。一旦离开它的原产地, 生存环 za, 2005)。很多研究表明, 蚂蚁的存在确实能显 境发生急剧的改变, 它们失去了原有的合作伙 著增加植物果实产量 (Oliveira 等, 1999)、减少花 伴、取食者, 同时又面对一群新的潜在的合作者 器官被危害的程度 (Horvitz and Schemske, 1984; 和取食者。这些变化会对它们的生存与发展造成 Romero and Vasconcellos-Neto, 2004) 和减少植物叶 怎样的影响、改变 ? 它们是否能很好的适应这些 片受到的侵害 (Janzen, 1966; Bentley, 1976; Kop- 变化, 有效的与新环境中的合作者合作防御新取 tur, 1979, 1984; Kelly, 1986; Kersch and Fonseca, 食者 ? 它们与新环境中的合作者及取食者临时构 2005; Kost and Heil, 2005; Moya-Raygoza, 2005)。也 建起来的作用系统与当地同属植物相比是否相 有一些研究表明, 蚂蚁为花外蜜腺植物带来的保 似 ? 它们与新环境中的合作者及取食者的作用系 护效果和植物所面对的取食压力 (Inouye and Tay- 统与当地同属植物与它们的合作者及取食者的作 lor Jr, 1979; Barton, 1986; de la Fuente and Marquis, 用系统相比, 在应对环境变化 (如缺少取食者, 1999)、环境条件 (Kelly, 1986)、当地的蚂蚁群落 缺少蚂蚁, 缺少取食者和蚂蚁等) 时作出的反应 组成 (Horvitz and Schemske, 1990)、蚂蚁的丰富度 是否相同, 这些都是有待研究的问题。 有关 (Bentley, 1976; Inouye and Taylor Jr, 1979; 西番莲属植物隶属于西番莲科 (Passiflorace- Koptur, 1985; Barton, 1986)。 ae), 约有 16 属, 500 余种, 主产世界热带和亚 植物分泌花外蜜液是一种能量的投资, 因此 热带地区。90%的种类产于热带美洲, 其余种类 蜜腺的数量和分泌量也会受到外界生物和非生物 多数产于亚洲热带地区, 我国有 2 属 19 种和 2 环境的影响, 并通过蚂蚁的拜访调控分泌活动 变种 (包括引种栽培种), 分布于南部和西南部。 6 期 徐芳芳和陈进: 本地种西番莲与外引种西番莲的花外蜜腺—蚂蚁—植食昆虫相互作用 ... 5 4 5 西番莲属植物大多是典型的花外蜜腺植物, 植株 莲传 粉 (Storti, 2002; Fischer and Leal, 2006; Leal 等, 的花外蜜腺位于植株的叶柄基部、叶缘、花萼边 2006)。红花西番莲引到其它地方由于缺乏传粉者而只开 花不结实, 但人工授粉可结果 (Vanderplank, 1996)。在原 缘、叶背面等位置。这些花外蜜腺分泌蜜汁, 吸 产地圭亚那, 红花西番莲的花外蜜腺可以吸引22种蚂蚁, 引蚂蚁来取食, 来取食的蚂蚁同时能主动保护或 这些蚂蚁可以保护植株的花免受严重的取食损害, 阻碍 至少影响取食者行为。与西番莲共生的蚂蚁类群 盗蜜昆虫访花, 增加了植株的适合度 (Leal 等, 2006)。 很多, 已报 道 的 有: Wasmannia、 Crematogaster 1.2 方法 (举腹 蚁属 )、 Brachymyrmex、 Ectatomma、 Cam- 1.2.1 地点 试验地位于中国科学院西双版纳热带植 ponotus ( 弓 背 蚁 属 )、 Solenopsis ( 火 蚁 属 )、 物园内 (21°41′N, 101°25′E), 沟谷雨林边缘及林隙。海 Pachycondyla ( 厚结 猛蚁属 ) 和 Kleinfeldt 等 属 拔570 m, 年平均温度 21.4℃, 年平均降水量 1539 mm, (McLain, 1983; Smiley, 1986; Apple and Feener, 年平均相对湿度 83%。 2001; Leal 等, 2006)。同时西番莲属植物也存在 1.2.2 处理及布置 实验设置了 4 种处理和一个对 专性取食者, 主要是袖蝶科 Heliconinii 类群的蝴 照, 分别是去蚂蚁处理 (使用粘虫胶在花盆上涂抹一 蝶。这个类群的蝴蝶主要分布在南美洲, 中国只 圈, 同时防止其它植株的地上部分与之接触 + 敞开的防 虫网)、去花外蜜腺处理 (使用防水胶水 + 敞开的防虫 有 Cethosia 一个属 (杨萍等, 2006)。 网)、去取食者处理 (使用 32 目防虫网)、去取食者及去 本研究以长叶西番莲 Passiflora siamica (本 蚂蚁处理 (粘虫胶 + 防虫网)、对照 (敞开的防虫网 )。 地种) 和红花西番莲 P. coccinea (外引种) 为材 两种实验苗均种在花盆中, 在苗长至 30 cm 左右时同时 料, 旨在探讨在长叶西番莲的自然生境中, 两种 移动到沟谷雨林的林缘 (4 个点) 及林隙 (6 个点) 共 植物与蚂蚁建立的互惠关系的状况及防御效果, 10 个点, 每个点摆放10盆, 每种西番莲5盆, 摆放为两 两种植物对去蚂蚁、去取食者、去花外蜜腺以及 行, 每种西番莲各一行, 其中每种处理的顺序循环排 去蚂蚁 + 花外蜜腺几种处理的反应。 列。实验用到的苗共 100 盆, 每个种 50 盆, 实验地为长 叶西番莲的自然生境, 但具体选取的摆放点 10 m内都没 1 材料及方法 有自然生长的长叶西番莲植株。 1.1 材料 1.2.3 实验 对摆放到沟谷雨林的林缘 10 个点的实 长叶西番莲, 木质藤本, 长 6～8 m。茎四棱形, 具 验苗, 每天观察蚂蚁拜访的情况 (此部分记录不用于实 条纹, 密被锈色平展柔毛。叶近革质, 卵状椭圆形至披 验数据分析) , 一个月以后, 各种蚂蚁在植株上的出现 针形, 顶端急尖或渐尖, 基部楔形或近心形, 多被柔毛 的种类和数量状况都相对比较稳定时, 开始实验观察。 或糙伏毛, 具 2～8 个腺体。叶柄下部有两个杯状腺体。 首先在白天每三小时观察记录一次植株上蚂蚁的种类数 花序在卷须两侧对生, 花白色, 直径约 1.5 cm, 外副花 量, 按不同时刻把各种蚂蚁的数量加在一起从而得到各 冠裂片 2 轮, 丝状, 内副花冠褶状, 花丝基部合生, 子 种蚂蚁的活动规律。根据记录得到的白天蚂蚁的活动规 房近无柄, 椭圆球状。花柱 3～5枚, 基部合生。浆果近 律, 拟定时间每周观察记录一次所有植株上蚂蚁的种类 球形, 被疏毛。种子多数。花期 3～4 月, 果期 6～7 月。 及觅食频率。对于每一株植株, 计数30s内植株上的所有 产于云南 (西双版纳)、广西 (桂平)。生于海拔 540～1600 蚂蚁数目及种类。每周观察记录一次取食者的活动规律, m的疏林、灌丛中。印度东北部、缅甸、泰国、老挝、越 此项观察在蚂蚁的观察记录之后展开。 南等均有分布 (方文培和张泽荣, 1999)。 在蚂蚁、取食者的观察记录之外的另一天观察植株 红花西番莲, 木质藤本, 幼茎紫色, 老茎三棱型, 上蚂蚁的活动状况, 取食活动等。 托叶窄, 线状。叶柄基部有腺体 0 或 2 个。叶椭圆形, 用毛细管 (5μl) 吸取几片固定叶子上的花外蜜腺的 全缘, 被柔毛。苞叶卵形, 锯齿状, 被柔毛, 红色或橙 蜜汁, 读取蜜汁在毛细管中的长度, 用糖度计测量。花 色。花艳丽, 鲜红和白色, 花萼短。萼片线状披针形, 外蜜腺分泌量实验时间为6 月29 至9 月20。实验的准备 猩红或红, 平整, 倾覆状。花瓣线状, 鲜红色, 花丝 3 及测量均于每天早上的 9: 00～10: 00 内完成。每两天 轮。果实卵形或近球形。在美洲一些国家如圭亚那、委 测定一组共 8 盆西番莲的花外蜜腺分泌量。测量前先挑 内瑞拉、秘鲁、玻利维亚、巴西有野生分布 (Vander- 选植株的幼嫩部分用于测定叶柄泌蜜量, 第 7和 11 片叶 plank, 1996)。由于花朵鲜艳美丽, 为很多植物园、公园 子用于测量叶片泌蜜量。将待测叶片或叶柄的蜜腺用蒸 引种栽培。在它的原产地巴西或亚马逊中部等, 有一些 馏水洗净后套在 120 目纱网袋子里, 防止飞行的昆虫前 蜂鸟如 Amazilia sp ., Phaethornis superciliosus等为红花西番 来取食。袋口处用脱脂棉保护枝条, 系紧。在枝条上绕 5 4 6 云 南 植 物 研 究 31卷 一圈胶带, 涂上粘虫胶, 防止蚂蚁前来取食。24 小时后 些鳞翅目幼虫, 如铅闪拟灯蛾 Neochera dominia Cra- 除去袋子, 用 5μl 毛细管测定花外蜜腺的蜜液分泌量, mer 的幼虫, 这些取食者多属于广适性取食者。长 随后将毛细管中的蜜液用于测定糖分浓度, 糖分的测定 叶西番莲的专食性取食者, 红锯蛱蝶 Cethosia bibles 使用量程为 0%～50%的便携式糖度计完成。 的幼虫到实验的末期 (11 月份) 才出现。 在实验的后期 11 月初及末期 3 月初取食程度测量: 2.2 两种西番莲上的蚂蚁种类 给每植株的第 2, 4, 6, 8, 10, 12, 14, 16, 18, 20共10 片 白天蚂蚁在早晨 9: 00 有一个活动高峰, 对 展开叶照相, 照相时尽量保持视角垂直于叶面, 再通过 photoshop7.0处理, 计算叶面积损失比例, 以这 10 片叶子 大多数蚂蚁来说, 不同时刻同种蚂蚁占该时刻蚂 的平均被取食程度作为衡量该棵植株被取食程度的指标。 蚁总数的比例是相对恒定的 (数据未展示)。 1.2.4 数据分析 使用 SAS 8.1 进行数据分析, 蚂蚁 在两种西番莲植株上共观察到 24 种蚂蚁取食 数量的数据通过开方转换后满足正态分布, 取食程度的 花外蜜液 (表 1), 主要包括: 立毛蚁待定种 Pa- 数据通过加 1 取对数后满足正态分布。使用单因素方差 ratrechina sp .、黑可可臭蚁 Dolichoderus thoracicus 分析分析各处理间的蚂蚁数量、取食程度、花外蜜腺分 (Smith)、黑头酸臭蚁 Tapinoma melanocephalum、伊 泌量差异。使用配对 t 检验分析两种西番莲上蚂蚁的数 大头蚁 Pheidole yeensis、罗思尼斜结蚁 Plagiolepis 量差异。用卡平方检验二种西番莲上 4 种主要蚂蚁 (数 rothneyi、耶氏立毛蚁 Paratrechina yerburyi、聚纹双 量 >10% ) 组成上的差异。 刺猛蚁 Diacamma rugosum 等, 其中猛蚁亚科一属 2 结果 一种, 伪切叶蚁亚科一属一种, 切叶蚁亚科 5 属 9 种、臭蚁亚科 2 属 2 种、蚁亚科 4 属 11 种。 2.1 取食昆虫 实验中的食叶昆虫主要是螽斯 (直翅目 Or- 两种西番莲上蚂蚁总数量没有显著差异 (t thoptera 螽斯科 Tettigoniidae 的昆虫), 蜗牛 (柄眼目 = 1.30, P= 0.20)。两种西番莲上数量较多的前 Stylommatophora 蜗牛科 Fruticicolidae 动物), 以及一 4 种蚂蚁组成上存在显著差异 (χ2 =14.76, df=4, 表 1 2 种西番莲植株上不同种蚂蚁数量 (17 次观察的总和) Table 1 Number of different ants on two Passiflora spp . (Total number of17 times′observations) 长叶西番莲 Passiflora siamica 红花西番莲 Passiflora coccinea 蚂蚁种类 Ant species N % N % 立毛蚁待定种 Paratrechina sp . 276 20.5 611 34.8 5 黑可可臭蚁 Dolichoderus thoracicus 418 30.9 258 14.7 5 黑头酸臭蚁 Tapinoma melanocephalum 278 20.5 297 17.0 5 伊大头蚁 Pheidole yeensis 79 5.8 272 15.4 # 罗思尼斜结蚁 Plagiolepis rothneyi 122 9.0 52 3.0 # 耶氏立毛蚁 Paratrechina yerburyi 34 2.5 90 5.1 # 聚纹双刺猛蚁 Diacamma rugosum 84 6.2 23 1.2 # 东方小家蚁 Monomorium orientale 31 2.3 99 5.6 # 平和弓背蚁 Camponotus mitis 1 0.0 19 1.1 # 黑褐举腹蚁 Crematogaster rogenhoferi 6 0.5 9 0.5 # 罗伯特大头蚁 Pheidole roberti 0 0.0 13 0.7 # 红头弓背蚁 Camponotus singularis 3 0.2 3 0.2 # 罗夫顿举腹蚁 Plagiolepis wroughtoni 1 0.0 4 0.2 # 邻巨首蚁 Pheidologeton affinis 5 0.5 0 0.0 # 亮立毛蚁 Paratrechina vividula 0 0.0 4 0.2 # 巴瑞弓背蚁 Camponotus parius 1 0.0 2 0.2 # 罗氏心结蚁 Cardiocondyla wroughtonii 0 0.0 3 0.2 # 钝齿铺道蚁 Tetramorium obtusidens 2 0.2 0 0.0 # 伊劳多刺蚁 Polyrhachis illaudata 2 0.2 0 0.0 # 黄 蚁 Oecophylla smaragdina 1 0.0 1 0.0 # 日本铺道蚁 Tetramorium nipponense 2 0.2 0 0.0 # 尼科巴弓背蚁 Camponotus nicobarensis 0 0.0 1 0.0 # 飘细长蚁 Tetraponera allaborans 1 0.0 0 0.0 # 举腹蚁一种 Crematogaster sp . 1 0.0 0 0.0 # 总数 Total 1348 100 1761 100 m. 6 期 徐芳芳和陈进: 本地种西番莲与外引种西番莲的花外蜜腺—蚂蚁—植食昆虫相互作用 ... 5 4 7 P< 0.01), 长叶西番莲以黑可可臭蚁 ( Dolicho- 蚁同时去除取食者处理与去除花外蜜腺处理、对 derus thoracicus) 数量最多, 红花西番莲则以立毛 照之间植株平均叶面积损失都有显著差异, 去除 蚁 ( Paratrechina sp .) 数量最多 (表 1)。 蚂蚁同时去除取食者处理与去除蚂蚁处理之间植 2.3 不同处理对两种西番莲植株上的蚂蚁数量 株平均叶面积损失有显著差异 (F = 7.75, P 4,45 的影响 < 0.01); 红花西番莲去除花外蜜腺处理与去除 长叶西番莲的去除蚂蚁处理、去除蚂蚁同时 取食者、去除蚂蚁同时去除取食者之间植株平均 去除取食者处理与去除花外蜜腺处理、去除取食 叶面积损失有显著差异, 去除蚂蚁同时去除取食 者处理、对照之间蚂蚁数量有显著差异; 去除花 者处理与去除蚂蚁处理之间植株平均叶面积损失 外蜜腺处理与去除取食者处理之间蚂蚁数量有显 有显著差异 (F = 4.40, P < 0.01), 说明去除 4,45 著差异 (F = 16.28, P < 0.01)。红花西番莲去 取食者的效果基本达到要求 (图 3)。 4,45 除蚂蚁处理、去除蚂蚁同时去除取食者处理与去 两种西番莲的被取食程度没有显著差异, 两种 除花外蜜腺处理、去除取食者处理、对照之间蚂 西番莲被取食的程度都很小, 一棵取食程度最大的 蚁数量有显著差异 ( F = 13.77, P< 0.01)。 平均叶面积损失是 12.9% , 57%的植株平均叶面积 4,45 统计结果显示, 两种西番莲的去除蚂蚁处理 损失在 0 到1%之间, 只有 23%的植株平均叶面积 是比较成功的。红花西番莲与长叶西番莲在蚂蚁 损失在 1%到 2%之间, 6%的植株平均叶面积损失 总数量上没有显著差异 (图 1)。 在2% 到 3%之间, 3%的植株平均叶面积损失在 2.4 固定位置叶片的花外蜜腺分泌量 3%到 4%之间, 3%的植株平均叶面积损失在 4%到 每棵植株第 7 和第 11 片叶子的花蜜分泌量, 5%之间, 8%的植株平均叶面积损失大于 5%。 长叶西番莲各种处理及对照之间花外蜜腺分泌量 长叶西番莲对照的平均叶面积损 失比例 无显著差异 (F = 0.39, P = 0.76), 红花西番 (2.7±2.5%) 大于红花西番莲 (1.1±1.6%)。在 3,32 莲的各种处理及对照之间花外蜜腺分泌量无显著 去除取食者后, 长叶西番莲平均叶面积损失比例 差异 (F = 1.39, P = 0.26) (图 2)。 (0.3±0.2%) 略小于红花西番莲 (0.4±0.4%)。 3,32 2.5 不同处理对两种西番莲植株被取食的程度的影响 长叶西番莲中, 去除蚂蚁处理的平均叶面积损失 b 实验中遇到的食叶昆虫有蜗牛, 螽斯, 铅闪 比例 (1.4± 1.9%) 低于对照 (2.7 ±2.5%); 拟灯蛾 Neochera dominia Cramer 的幼虫等。统计 红花西番莲去除蚂蚁处理的平均叶面积损失比例 结果显示, 长叶西番莲去除取食者处理、去除蚂 (1.1±1.0%) 近似于对照 (1.1±1.6%)。 图 1 两种西番莲不同处理之间的蚂蚁数量比较 (均值±标准差, n= 10) 相同的字母表示没有显著差异 Fig . 1 The effect of five treatment on ant numbers on two species of Passiflora (mean±sd, n=10) For each species significant difference between treatments were indicated by different letter above the bar 5 4 8 云 南 植 物 研 究 31卷 图 2 两种西番莲不同处理之间的固定叶片花外蜜腺分泌量比较 (均值±标准差, n =9) 相同的字母表示没有显著差异 Fig .2 The effect of five treatments on the secretion rate of the EFN on the fixed leaves of two species of Passiflora (mean±sd, n=9) For each species significant difference between treatments are indicated by different letters above the bars 图 3 两种西番莲不同处理之间的叶片被取食程度比较 (均值±标准差, n= 10)。相同的字母表示没有显著差异 Fig . 3 The effect of five treatment on average leaf loss per plant of two species of Passiflora (mean±sd, n=10) For each species significant difference between treatments were indicated by different letter above the bar 3 讨论 (大头蚁属)、 Solenopsis (火蚁属)、 Pachycondyla 在本研究中, 记录到 24 种蚂蚁拜访两种西 (厚结猛蚁属) 和 Kleinfeldt 等属 (McLain, 1983; 番莲的花外蜜腺, 其中以臭蚁属的黑可可臭蚁、 Smiley, 1986; Apple and Feener, 2001; Leal 等, 黑头酸臭蚁, 立毛蚁属的立毛蚁一待定种、耶氏 2006), 主要种类和本研究结果有明显的差异。 立毛蚁等以及大头蚁属的伊大头蚁等为最主要的 在热带亚洲地区, 已有报道拜访花外蜜腺植物的 拜访者。在热带美洲, 已有报道拜访西番莲花外 蚂蚁包括: Tetraponera (细长蚁属 )、 Cataulacus 蜜腺的蚂蚁种类主要包括: Wasmannia、 Crema- (沟切叶蚁属)、 Pheidole (大头蚁属)、 Monomo- togaster (举腹蚁属)、 Brachymyrmex、 Ectatomma、 rium ( 小家蚁属 )、 Crematogastar ( 举腹蚁属 )、 Camponotus ( 弓 背 蚁 属 )、 Cephalotes、 Pheidole Dolichderus ( 臭 蚁 属 )、 Technomyrmex ( 狡 臭 蚁 6 期 徐芳芳和陈进: 本地种西番莲与外引种西番莲的花外蜜腺—蚂蚁—植食昆虫相互作用 ... 5 4 9 属)、 Anaplolepis、 Camponotus (弓背蚁属)、 Pa- 观察)。蚂蚁对长叶西番莲的专食者的反应有待 ratrechina (立毛蚁属)、 Polyrachis (多刺蚁属) 和 进一步研究。 Oecophylla (黄 蚁属) 等 (Fiala 等, 1994)。本研 究中的主要蚂蚁类群也出现在热带亚洲其它地区 致谢 感谢西南林学院的徐正会老师帮助鉴定蚂蚁标本; 不同的花外蜜腺植物上。可见, 花外蜜腺植物的 版纳植物园的杨大荣老师帮助鉴定其它昆虫; 王洪老师 帮助鉴定植物标本; 胡建湘、李宝贵、黄建平、李信明在 蚂蚁种类受植物所处地理位置或生境的强烈影响 实验中提供了帮助; 李梦、何小梅协助完成了野外实验。 (Horvitz and Schemske, 1990; Rios 等, 2008)。 不同处理对两种西番莲上的蚂蚁数量的影响 〔参 考 文 献〕 的结果表明两种西番莲的去除蚂蚁处理是比较成 功的。两种西番莲的去除取食者处理的蚂蚁数量 Apple JL, Feener, Jr . DH, 2001 . Ant visitation of extrafloral nectaries 均值低于其它非去除蚂蚁处理, 这可能是由于去 of Passiflora: The effects of nectary attributes and ant behavior on 除取食者处理造成的, 在使用防虫网去除取食者 patternsin facultative ant-plant mutualisms [J] . Oecologia (Ber- 的同时, 部分蚂蚁到达植株的途径或行为受到了 lin) , 127: 409—416 影响或限制。不同处理对两种西番莲上的蚂蚁数 Barton AM, 1986 . Spatial variation in the effect of ants on extrafloral 量的影响大致相似。 nectaryplant [J] . Ecology, 67: 495—504 Bentley BL, 1976 .Plants bearing extrafloral nectaries and the associated 不同处理对两种西番莲植株的叶面积损失的 ant community: Interhabitat differences in the reduction of herbivore 影响的结果表明两种西番莲的去除取食者处理基 damage [J] . Ecology, 57: 815—820 本到达要求。和对照相比, 去除蚂蚁和去除花外 Callaway RM, AschehougET, 2000 .Invasive plants versus theirnew and 蜜腺, 叶面积损失都无显著差异。在试验期间, 对 oldneighbors: a mechanism for exotic invasion [J] . Science, 290: 照组叶面积损失均在 5%以下, 危害较轻, 危害昆 521—523 虫多为广适性取食者。其它研究也表明蚂蚁对植物 de la Fuente MAS, Marquis RJ, 1999 .The role of ant-tended extrafloral nectaries in the protection and benefit of a Neotropical rainforest tree 的保护效果和植物所受到的取食压力有关 (Inouye [J] . Oecologia (Berlin) , 118: 192—202 and Taylor Jr, 1979; Barton, 1986; de la Fuente and DeWalt SJ, Denslow JS, Ickes K, 2004 .Natural-enemyrelease facilitates Marquis, 1999)。当只考虑平均叶面积损失时, 长叶 habitat expansion ofthe invasive tropical shrub Clidemia hirta [J] . 西番莲对照的平均叶面积损失比例大于红花西番 Ecology, 85: 471—483 莲。在去除取食者后, 长叶西番莲平均叶面积损失 Dukes JS, 2002 .Species composition and diversity affect grassland sus- ceptibility and response to invasion [ J] . Ecological Applications, 比例略小于红花西番莲。说明在不去取食者的状况 12: 602—617 下, 本地种显然受到植食昆虫的损害更大, 当去除 Erneberg M, 1999 .Effects of herbivory and competition on an introduced 大部分昆虫后, 少量没有受到限制的昆虫对外来种 plant in decline [J] . Oecologia, 118: 203—209 的损害却更大。这和 Parker 等 (2006) 的观点有所 Faegri K, van der Pijl L, 1979 . The Principles of Pollination Ecology . 相似, 又有所不同。相似之处在于本地的部分取食 Pergamon, Oxford, U.K 者有可能更喜欢取食外来种, 而不同之处在于, 我 FangWP (方文培), Zhang ZR (张泽荣), 1999 .Flora of China (Chinese version) [M] . Vol 52 (1) .Beijing: Science Press, 1983 .97—101 们的实验显示, 在没有去除大部分取食者的情况 Federle W, Maschwitz U, Fiala B et al., 1997 .Slippery ant-plants and 下, 本地种遭受更严重的取食。在两种西番莲中, skillful climbers: selection and protection of specific ant partners by 去除蚂蚁的处理, 平均叶面积损失比例低于或近似 epicuticular waxblooms in Macaranga (Euphorbiaceae) [J] . Oeco- 于对照, 这是由于去除蚂蚁处理方法造成的。其它 logia, 112: 217—224 研究也认为, 使用粘虫胶去除蚂蚁的同时, 爬行 Fiala B, Grunsky H, Maschwitz U et al., 1994 .Diversity of ant-plant in- 类取食者也被去除了 (Kost and Heil, 2005)。 teractions: Protective efficacy in Macaranga species with different de- grees of ant association [J] . Oecologia (Heidelberg), 97: 186—192 长叶西番莲生长在它的自然生境中, 有一种 Fischer E, Leal IR, 2006 . Effect of nectar secretion rate on pollination 专适取食者是红锯蛱蝶的幼虫, 这种取食者在实 success of Passiflora coccinea (Passifloraceae) in the Central Amazon 验的后期才出现。这种取食者幼龄期喜欢成群集 [J] . Brazilian Journal of Biology, 66: 747—754 聚, 并可能对植株造成非常严重的危害 (作者的 Guimaraes PR, Jr ., Raimundo RLG, Bottcher C et al., 2006 . Extraflo- 5 5 0 云 南 植 物 研 究 31卷 ral nectaries as a deterrent mechanism against seed predators in the dence for the natural enemies and biotic resistance hypotheses [J] . chemically protected weed Crotalaria pallida (Leguminosae) [J] . Oikos, 95: 361—373 Austral Ecology, 31: 776—782 McLain DK, 1983 . Ants, extrafloral nectaries and herbivory on the pas- Hector A, Dobson K, Minns A et al., 2001 .Communitydiversity and in- sion vine, Passiflora incarnata [J] . American Midland Naturalist, vasion resistance: an experimental test in a grassland ecosystem and a 110: 433—439 reviewof comparable studies [J] . Ecological Research, 16: 819—831 Mitchell CE, Power AG, 2003 . Release of invasive plants from fungal Heil M, 2004 . Induction of two indirect defences benefits Lima bean and viral pathogens [J] . Nature, 421: 625—627 * ( Phaseolus lunatus, Fabaceae) in nature [J] . Journal of Ecology, Mondor EB, Addicott JF, 2003 .Conspicuousextra-floral nectariesare in- 92: 527—536 ducible in Vicia faba [J] . Ecology Letters, 6: 495—497 HeilM, Rattke J, Boland W, 2005 . Postsecretory hydrolysis of nectar Moya -Raygoza G, 2005 . Relationships between the ant Brachymyrmex $ sucrose and specialization in ant plant mutualism [J] . Science, 308: obscurior ( Hymenoptera, Formicidae ) and Acacia pennatula 560—563 (Fabaceae) [J] . Insectes Sociaux, 52: 105—107 Heil M, BuenoS, Carlos J, 2007 .Within-plant signalingbyvolatilesleadsto Oliveira PS, Rico-Gray V, Diaz-Castelazo C et al., 1999 . Interaction ! induction and primingof an indirect plant defense in nature [J] . Pro- between ants, extrafloral nectaries and insect herbivores inNeotropical ceedings of the National Academy of Sciences USA, 104: 5467—5472 coastal sand dunes: herbivore deterrence by visiting ants increases HeilM, Fiala B, Baumann B et al., 2000 .Temporal, spatial and biotic fruit set in Opuntia stricta (Cactaceae) [J] . Functional Ecology, & variations in extrafloral nectar secretion by Macaranga tanarius [J] . 13: 623—631 Functional Ecology, 14: 749—757 Parker IM, 1997 . Pollinator limitation of Cytisus scoparius ( Scotch Horvitz CC, Schemske DW, 1984 .Effects of ants and an ant-tendedher- broom) , an invasive exotic shrub [J] . Ecology, 78: 1457—1470 " bivore on seed production of a Neotropical herb [J] . Ecology, 65: Parker JD, Burkepile DE, HayME, 2006 . Opposing effects of native and 1369—1378 exotic herbivores on plant invasions [J] . Science, 311: 1459—1461 HorvitzCC, Schemske DW, 1990 .Spatiotemporal variation in insect mu- Richardson DM, Allsopp N, D′Antonio CM et al., 2000 . Plant inva- " tualists of a neotropical herb [J] . Ecology, 71: 1085—1097 sions-the role of mutualisms [J] . Biological Reviews, 75: 65—93 Inouye DW, Taylor Jr OR, 1979 . A temperate region plant-ant-seed RiosRS, Marquis RJ, Flunker JC, 2008 . Population variation in plant predator system: consequences of extra floral nectar secretion by He- traits associated with ant attraction and herbivory in Chamaecrista lianthella quinquenervis [J] . Ecology, 60: 2—7 fasciculata (Fabaceae) [J] . Oecologia, 156: 577—588 Janzen DH, 1966 .Coevolutionof mutualism between ants and acacias in Romero GQ, Vasconcellos-Neto J, 2004 . Beneficial effects of flower- Central America [J] . Evolution, 20: 249—275 dwelling predators on their host plant [J] . Ecology, 85: 446—457 Kelly CA, 1986 . Extrafloral nectaries: ants, herbivores and fecundity in Rudgers JA, 2004 .Enemies of herbivores can shape plant traits: Selec- Cassia fasciculata [J] . Oecologia, 69: 600—605 tion in a facultative ant-plant mutualism [J] . Ecology (Washington Kersch MF, Fonseca CR, 2005 .Abiotic factors and the conditional out- DC), 85: 192—205 come of an ant-plant mutualism [J] . Ecology, 86: 2117—2126 Smiley J, 1986 . Ant constancy at passiflora extrafloral nectaries: Effects Koptur S, 1979 . Facultative mutualism between weedy vetches bearing on caterpillar survival [J] . Ecology, 67: 516—521 extrafloral nectaries and weedy ants in California [J] . American Storti EF, 2002 . Pollination biology and breeding system of Passiflora Journal of Botany, 66: 1016—1020 coccinea Aubl .in Manaus, Amazonas, Brazil [J] . Acta Amazonica, Koptur S, 1984 . Experimental evidence for defense of Inga (Mi- 32: 421—429 mosoideae) saplings by ants [J] . Ecology, 65: 1787—1793 TilmanD, 1978 . Cherries, ants and tent caterpillars: Timing of nectar Koptur S, 1985 .Alternative defensesagainst herbivores in Inga (Fabace- production in relation in relation to susceptibility of catepillars to ant ae: Mimosoideae) over an elevational gradient [J] . Ecology, 66: predation [J] . Ecology, 59: 686—692 1639—1650 Vanderplank J, 1996 .Passion Flowers .Cambridge: The MIT Kost C, Heil M, 2005 .Increased availabilityof extrafloral nectar reduces W ckers FL, Bonifay C, 2004 . How to be sweet ?Extrafloral nectar allo- + herbivory in Lima beanplants ( Phaseoluslunatus ., Fabaceae) [J] . cation by Gossypium hirsutum fits optimal defense theory predictions Basic and Applied Ecology, 6: 237—248 [J] . Ecology, 85: 1512—1518 LealIR, Fischer E, Kost C et al., 2006 . Ant protection against herbi- WolfeLM, 2002 . Why alien invaders succeed: Support for the escape- ) vores and nectar thieves in Passiflora coccinea flowers [J] . Eco- from-enemyhypothesis [J] . American Naturalist, 160: 705—711 science, 13: 431—438 YangP (杨萍), Deng HL (邓合黎) , Qi B (漆波) et al., 2006 . Maron J, Marler M, 2007 . Native plant diversity resists invasion at both Studyof the biology of cethosia biblis (drury) [J] . Journal of ' low and high resource levels [J] . Ecology, 88: 2651—2661 Southwest Agricultural University ( 西南 农业大 学学报 ) , 28: Maron JL, Vila M, 2001 .Whendo herbivoresaffect plant invasion ?Evi- 549—552 '