Übersetzung der Arbeit „JOHANNA FELGER, JOHANNES ENSSLE, DIANA MENDEZ & RICHARD SPEARE (2007): Chytridiomycosis in El Salvador. - Salamandra, Rheinbach, 43(2): 122-127". Chytridiomykose in EI Salvador Zusammenfassung: Der chytride Amphibienpilz Batrachochytrium dendrobatidis verursacht Chytridiomykose, eine tödlich verlaufende Hauterkrankung bei Fröschen. Batrachochytrium dendrobatidis ist inzwischen aus fünf Ländern in Mittelamerika bekannt: Mexiko, Guatemala, Honduras, Costa Rica und Panama. Wir weisen hier erstmals histolo gisch diagnostiziert das Auftreten von Chytridiomykose bei zwei Arten von Fröschen, Agalychnis moreletii (Hylidae) und Rana maculata (Ranidae), von mehreren Stellen in EI Salvador nach. Schlagwörter: Batrachochytrium dendrobatidis, Amphibien, Rana maculata, Agalychnis moreletii, Hylidae, Ranidae. Chytridiomykose ist eine Hautkrankheit der Am und drei Schwanzlurche als CR, NT (,,Near Thre phibien, die durch den Pilz Batrachochytrium den atened") oder EN (,,Endangered") aufgeführt. Ge drobatidis aus der Ordnung Chytridiales ausgelöst mäß der GAA wird der Fortbestandsstatus von wird und erstmals 1998 aus Australien und Pa Rana maculata (Ranidae) als „Least Concern" nama bekannt wurde (BERGER et al. 1998). Bald (LC) eingestuft. darauf folgten Berichte über Amphibienchytri In El Salvador wurde das Vorkommen von diomykose aus Ländern von fünf Kontinenten Chytridiomykose schon seit 2002 vermutet, nach (z. B. LIPS 1999, BOSCH et al. 2001, FELLERS et al. dem bei Kaulquappen von R. maculata und A. mo 2001, WALDMAN et al. 2001, LANE et al. 2003, LIPS reletii Deformationen des Mundbereichs festge et al. 2003, BoNACCORSO et al. 2003, WELDON et stellt worden waren (T. LEENDERS unveröff.). Eine al. 2004, HERRERA et al. 2005). Batrachochytrium Depigmentierung der Kieferscheiden und Zahn dendrobatidis ist als maßgeblicher Verursacher reihen kann bei Kaulquappen auf eine Infektion des weltweiten Abnehmens von Amphibienpopu mit B. dendrobatidis hindeuten. Der ursprüngli lationen und ihres Aussterbens in ansonsten un che Bericht über eine orale Depigmentierung bei beeinträchtigten Lebensräumen identifiziert wor Kaulquappen als Anzeiger für eine Infektion mit den (BERGER et al. 1998, LIPS 1999, DASZAK et al. B. dendrobatidis (FELLERS et al. 2001) bediente 1999, ScHOEGEL et al. 2005, POUNDS et al. 2006). sich dieses Umstands für eine Überprüfung von Zwischen 2002 und 2006 wurde das Auftreten Chytridiomykose an Rana muscosa-Kaulquap von B. dendrobatidis aus Mexiko, Guatemala und pen in Kalifornien. Da aber auch jahreszeitliche Honduras bestätigt (RoLLINS-SMrTH et al. 2002, Veränderungen bei R. muscosa zu einem Verlust LIPS et al. 2003, LIPS et al. 2004, MENDELSON et al. an Pigment führen können, stellten RACHOWICZ 2004, PusCHENDORF et al. 2006). (2002) und RACHOWICZ & VRENDERBURG (2004) Uns sind keine Berichte über ein rätselhaftes klar, dass nicht jede Depigmentierung zwangsläu Abnehmen der Amphibienbestände in El Salva fig auf Chytridiomykose zurückzuführen ist. Sie dor bekannt. Trotzdem wird hier Agalychnis mo machten deutlich, dass bei Vorliegen von Chytri reletii (Hylidae) in der Roten Liste der IUCN von diomykose der Pigmentverlust meistens unregel 2006 als „Critically Endangered" (CR) geführt (G. mäßig und asymmetrisch sei. KNAPP & MoRGAN SANTOS-BARRERA, J. LEE,. M. ACEVEDO & L.D. (2006) zeigten dann für R. muscosa auf, dass die WrLSON, 2004: Agalychnis moreletii. In: IUCN Depigmentierung(> 10 %) der oberen (dorsalen) Red List of Threatened Species; http://www.iucn Kieferseheide eine zu 86 % korrekte Diagnose von redlist.org, letzter Zugriff am 30. August 2006), durch eine Polymerase-Kettenreaktion (PCR) po was auf weit greifenden Populationsabnahmen sitiv identifizierten Fällen ermöglichte. Bei der beruht, die während des GAA (Global Amphibi Verwendung des Merkmals der Depigmentierung an Assessment; http://www.globalamphibians.org, der oberen Kieferseheide für Felduntersuchungen letzter Zugriff am 15. September 2006) festgestellt konnten 92 % der Untersuchungsorte korrekt be wurden. Für El Salvador sind fünf weitere Anuren urteilt werden. ÜBENDORF (2005) zeigte, dass die 122 Depigmentierung der Kieferscheiden bei Kaul zur Einstufung von Abnormalitäten und werte quappen von tasmanischen Litoria ewingi (Hyli te einen Wert unter 2 auf seiner 6 Punkte umfas dae) gemäß einer Überprüfung mittels einer Taq senden Skala als nicht positiv. Interessanterweise man Realtime PCR eine Erkennbarkeit von 76 % stellte er keinerlei Abnormalitäten in der Pigmen und eine Spezifizität von 96 % bei der Diagnose tierung des Mundes von Litoria raniformis-Kau! von Chytridiomykose ermöglichte. OBENDORF quappen fest. Unveröffentlichte Untersuchungen (2005) bediente sich eines strukturierten Systems aus den Tropen Australiens zeigten, dass Litoria Tab. 1. Ergebnisse der auf Depigmentierung der Kieferscheiden und Zahnreihen untersuchten Kaulquap- pen und der histologischen Untersuchung auf Chytridiomykose in EI Salvador. * Kaulquappen zufällig aus der Gesamtzahl der jeweils vorhandenen ausgewählt; ** keine sichtbaren oralen Deformationen; Kontrolltiere. Ort (Breitengrad, Höhe Art Kaulquappen mit Kaulquappen mit Chytridio- Längengrad, WGS84) (m) Deformationen des Chytridiomyko- mykosestatus Mundbereichs/mit se/histologisch des Ortes Handlupe unter- untersuchte Kaul- suchte Kaulquap- quappen pen (Prävalenz%) 1. Finca La Giralda 1200 Rana 18/150 (12 %) 0/15* nicht fest- (13.657° N 89.374° W) maculata gestellt 2. National Park Los Volcanes/ 1800 Agalychnis 45/46 (98 %) 4/4 positiv Seetor Los Andes moreletii (13.869° N 89.620° W) 3. EI Impossible/sector San Be- 800 Rana 2/100 (2 %) o/2 nicht fest- nito/Nacimiento Rio Aguacha- maculata gestellt pio (13.820° N 89.940° W) 4. El Imposible/Sector San Be- 800 Rana 1/40 (2.5 %) oh nicht fest- nito/Nacimiento Rio Teeornate maculata gestellt (13.820° N 89.940° W) 5. El Imposible/Sector San Be- 800 Agalychnis 0/55 (o %) 0/3** nicht fest- nito/Nacimiento Rio Joyadona moreletii gestellt (13.820° N 89.940° W) 6. Finca Santa Cecilia/Rio EI 960 Rana 20/50 (40 %) 2/8 positiv Calingero maculata (13.625° N 89.367° W) 7. Finca Santa Cecilia/ 909 Rana 11/50 (22 %) 2/10 positiv Nacimiento Rio EI Barrillo maculata (13.629° N 89.366° W) 8. Parque Nacional Montec- 900 Rana 3/21 (14 %) 0/3 nicht fest- risto/pequena quebrada cerca maculata gestellt de la estaci6n de los guarda- parques (14.365° N 89-410° W) 9. Parque Nacional Montec- 900 Rana 8/50 (16 %) 2/8 positiv risto/Rio San Jose, cerca de la maculata estaci6n de los guardaparques (14.359° N 89-400° W) 10. Pueblo Talcumunca/Rio 500 Rana 2/50 (4 %) o/2 nicht fest- Chorrera Blanca/ cerca la Finca maculata gestellt Nuevos Horizontes (13.778° N 89.696° W) 123 r, ~-R2_=_0~,_889__7 _____________ N 50 A Honduras 30 +-------- ---------- 20 +----------<>--~--,J''------- o~oo~owo~o~omo~ooooo~~~~~w~~~~~m~~~~o~o~~ 0000000000000000000 0000000000 Elevation (m) Abb. 2. Verhältnis zwischen Höhenlage und Prä 0 50 100 Kilometers < valenz von depigmentierten Kieferscheiden bei Kaulquappen in EI Salvador. Abb. 1. Karte der Sammlungsorte von Kaulquap pen in El Salvador. Die nummerierten, geschlosse nen, schwarzen Kreise weisen auf die in Tabelle 1 tersuchten Kaulquappen besaßen depigmentierte angegebenen Orte hin. Offene Kreise sind größere Mundteile, mit Ausnahme der von R. maculata Städte und Ortschaften. auf der Finca La Giralda gefundenen und der bei EI Imposible / Seetor San Benito / Nacimiento Rio rheocola-Larven mit auffälligen Deformationen Joyadona gesammelten Quappen von A. moreletii. der Mundbestandteile oder Depigmentierungen Die Proben wurden verarbeitet, nach der klassi keinen histopathologisch nachweisbaren Befall schen Hämatoxylin/Eosin-Methode gefärbt und von B. dendrobatidis aufwiesen (D. MENDEZ pers. unter einem Durchlicht-Mikroskop, wie bei BER Mitt.). Die Nutzbarkeit einer Depigmentierung GER et al. (1999) beschrieben, untersucht. Schnitte der Mundbestandteile bei Kaulquappen als Anzei mit auffälligen Strukturen, die nicht schlüssig als ger für Chytridiomykosebefälle scheint daher von Zoosporangien von B. dendrobatidis identifiziert der jeweiligen Art abzuhängen. Die Untersuchung werden konnten, wurden weiter nach einem Im des Mundfeldes von Kaulquappen mittels einer munoperoxidase-Verfahren (IPX) gefärbt (BER Handlupe kann somit nicht als primäres Diagno GER et al. 2002). severfahren zum Aufspüren von B. dendrobatidis Von den 612 visuell beurteilten Kaulquap gelten, da es sich hierbei lediglich um eine ober pen von 10 Fundorten zeigten 110 (17,9 %) depig flächliche Methode handelt. Verdachtsmomente mentierte Bereiche auf ihren Kieferscheiden oder sollten folglich durch eine direkt mikroskopische, Zahnreihen (Tabelle 1). Von den 56 histologisch histologische oder eine PCR-Untersuchung über untersuchten abnormalen Kaulquappen dieser prüft werden, die das Vorhandensein von B. den Gruppe waren 10 (17,8 %) von Chytridiomyko drobatidis bestätigen können. Für die vorliegende se befallen. Positive Fälle traten bei beiden Arten Arbeit wurde daher die visuelle Untersuchung der auf. Infizierte Kaulquappen kamen sowohl an na Mundteile von Kaulquappen auf eine Depigmen türlichen Stellen als auch auf Kaffeeplantagen vor. tierung der Kieferscheiden und Zahnreihen nur Vier der zehn Fundorte waren Chytridiomyko als Auslesekriterium verwendet und das tatsäch se-positiv. Zusätzlich erwies sich ein Fundort (EI liche Vorliegen von Chytridiomykose anhand von Imposible / Seetor San Benito / Nacimiento Rio gesammelten Kaulquappen durch das Aufspüren Joyadona auf 800 m Höhe) als positiv, nachdem von Sporangien von B. dendrobatidis in histologi dort Chytridiomykose am Fuß eines tot aufge schen Schnitten bestätigt. fundenen adulten R. maculata festgestellt wurde. Während einer dreimonatigen Felduntersu Zehenabschnitte von A. moreletii-Metamorphen, chung zwischen November 2005 und Januar 2006 die aus von im Nationalpark Los Volcanes / See wurden insgesamt 612 Kaulquappen von zehn tor Los Andes gesammelten Kaulquappen hervor Fundorten in EI Salvador mittels einer Handlu gingen, waren ebenfalls positiv (1/4), was die von pe (16 x) auf eine Depigmentierung der Mundtei dort stammenden Kaulquappen erhaltenen Be le hin untersucht. Es wurden nur von zwei Arten, funde bestätigte. A. moreletii und R. maculata, Kaulquappen ge Die Häufigkeit von Depigmentierungen war an funden. Bis zu 15 Individuen pro Art und Fund Fundorten auf oder über 900 m über dem Meer ort wurden in 70 % Äthanol konserviert und his signifikant höher als an Lokalitäten zwischen 500 tologisch untersucht. Sämtliche histologisch un- und 800 m über dem Meer (Chi-Quadrat= 80,10, 124 DF = 1, P < 0,001). So wies die A. moreletii-Popu al. 2004, RETALLICK et al. 2004, McDONALD et al. lation im Los Volcanes Nationalpark bei 98 % der 2005, WOODHAMS & ALFORD 2005). Aufgrund des Tiere Depigmentierungen auf; diese lebt auf 1,800 geringen histologischen Untersuchungsumfanges m über dem Meeresspiegel und war der höchstge an einigen Untersuchungsorten waren wir nicht in legene Untersuchungsort. An einem Fundort im der Lage, das Auftreten von Chytridiomykose ent EI Imposible Nationalpark auf etwa 800 m über lang eines Höhengradienten zu bestätigen, auch dem Meeresspiegel wurden 55 Kaulquappen von wenn die Prävalenz von depigmentierten Mund A. moreletii untersucht, bei denen keinerlei Depig scheiben ein positives Verhältnis zur Höhenla mentierung der Mundteile festzustellen war. Die ge aufweist (Abb. 2). Unser Unvermögen, Kaul untersuchten Populationen von R. maculata zei quappen an höher als 900 m gelegenen Stellen im gen ein ähnliches Muster. Der Anteil von Fällen Montecristo Nationalpark zu finden, entspricht von Depigmentierung war an Orten um 900 m dem epizootiologischen Muster von Chytridio am höchsten, solche > 900 m über dem Meeres mykose bei dafür anfälligen Amphibienarten, de spiegel waren ebenfalls hoch, wohingegen niedri ren Sterblichkeit mit zunehmender Höhenlage zu ger gelegene Untersuchungsorte (400-800 m über nimmt (RETALLICK 2002, BERGER et al. 2004). Im dem Meeresspiegel) geringere Depigmentierungs Jahre 2001 sammelte E. GREENBAUM Kaulquap häufigkeiten aufwiesen (Abb. 2). Im Montecristo pen von R. maculata (KU289902) im Montecris Nationalpark wurden oberhalb 900 m Höhe keine to Nationalpark auf einer Höhe von 1.350 m über Kaulquappen gefunden. Chytridiomykose wur dem Meeresspiegel (KÖHLER et al. 2006). Wie die de für Fundorte zwischen 800 und 1.800 m über Ergebnisse einer histologischen Untersuchungen dem Meeresspiegel bestätigt. Es ist jedoch unmög belegten, können in diesem Nationalpark auch lich, daraus einen Zusammenhang zwischen dem andere Pathogene auftreten. Chytridiomykose ist Vorliegen bzw. Fehlen von Chytridiomykose und nicht das einzige Amphibien bedrohende Patho der Höhenlage abzuleiten, da von den meisten gen, und B. dendrobatidis sollte daher nicht den Fundorten weniger als zehn Kaulquappen unter einzigen Brennpunkt bei der Erforschung von Er sucht wurden, sodass das Aufspüren von Positiva krankungen bei Amphibien darstellen. Es ist in bei einer Prävalenz von weniger als 25 % unwahr zwischen klar geworden, dass für die globale Ab scheinlich ist. Für einen Fundort im EI Imposible nahme der Amphibiendiversität und -häufigkeit Nationalpark wurde keine bestätigende Histologie ein komplexes Gefüge von Faktoren verantwort durchgeführt, jedoch sind die Ergebnisse der Be lich zu machen ist (A.R. BLAUSTEIN, 2001: Vanis urteilung mit der Handlupe in der Analyse in Ab hing amphibians; http://www.defenders.org/ma bildung 2 berücksichtigt. gazinenew/Summer2oo1/frog.pdf, letzter Zugriff Obwohl die Exemplare vom Rio San Jose / am 12. Juli 2006, POUNDS & PuSCHENDORF 2004, Montecristo Nationalpark ganz allgemein Haut MENDELSON et al. 2004, STUART et al. 2004). veränderungen im Mundbereich aufwiesen, wa Die vorliegende Studie hat gezeigt, dass Chy ren Sporangien von B. dendrobatidis nur bei zwei tridiomykose in EI Salvador bei zwei Froschar Stücken festzustellen. Festgestellte histopatholo ten aus zwei Familien, Hylidae und Ranidae, vor gische Veränderungen umfassten eine Hyperpla liegt. Dadurch sind künftige Forschungsprojekte sie sowie Zelldegenerationen im Stratum corne zur Populationsdynamik bei diesen und anderen um und Stratum granulosum und waren in den Amphibienarten in EI Salvador sowie die Erstel meisten Fällen mit dem Vorhandensein eines oder lung eines Managementplans für die von Chytri mehrerer parasitischer, mehrzelliger, verkapselter diomykose ausgehende Bedrohung gerechtfertigt. Organismen im Mundumfeld assoziiert. In einem Zukünftige Untersuchungen könnten auch eine Fall betraf dies auch den Schwanzansatz, wo sich Bewertung der Aussagekraft und Spezifizität einer eine schwere entzündliche Reaktion eingestellt Situationseinschätzung mittels Handlupe bei der hatte. Es fällt schwer festzustellen, ob diese his Kartographierung von Chytridiomykose befalle topathologischen Veränderungen mit dem Vor nen Kaulquappen in EI Salvador beinhalten. handensein dieser Parasiten oder einem anderen, unentdeckt gebliebenen Pathogen in Zusammen Danksagungen hang stehen oder davon völlig unabhängig ent standen waren. Zuallererst danken wir SalvaNATURA und insbesondere Die Prävalenz von Chytridiomykose hängt von dem Leiter des wissenschaftlichen Programms, ÜLIVER der Umgebungstemperatur ab und ist im Winter KoMAR, für die logistische und finanzielle Unterstüt und in größeren Höhenlagen höher (BERGER et zung unserer Feldarbeit in EI Salvador sowie für die An- 125 i · merkungen zu diesem Manuskript. Wir danken 1\vAN HERRERA, R.A., M.M. STECIOW & G. S. NATALE (2005): LEENDERS für das Zurverfügungstellen unveröffentlich Chytrid fungus parasitizing the wild amphibian Lep ter Daten. Wir danken ebenfalls PJERRE L. lBISCH für todactylus ocellatus (Anura: Leptodactylidae) in Ar seine vielfältigen Beiträge zu dieser Untersuchung. Be gentina. - Diseases of Aquatic Organisms, 64: 247- sonderer Dank gilt den Besitzern der einzelnen Fincas, 252. insbesondere MTGUEL ARAUJO, den Angestellten der Na KNAPP, R.A. & J.A.T. MORGAN (2006): Tadpole mouth tionalparks und der nationalen Polizei, die für Sicherheit part depigmentation as an accurate indicator of chy an einigen Untersuchungsorten sorgte. Wir danken dem tridiomycosis, an emerging disease of amphibians. Ministerio de Medio Ambiente y Recursos Naturales für - Copeia, 2006: 188-197, die Forschungsgenehmigungen und dem Parque Zool6- gico de El Salvador für die Hilfe bei der Ausfuhr von Be KÖHLER, G., M. VESELY & E. GREENBAUM (2006): Tue amphibians and reptiles of legstücken. Wir danken ebenfalls REBECCA WEBB für El Salvador. - Krieger Press (Melbourne, Florida). die Präparation von histologischen Schnitten. LANE, E.P., C. WELDON & J. BINGHAM (2003): Histolo gical evidence of chytridiomycosis in a free-ranging Schriften amphibian (Afrana fuscigula (Anura: Ranidae)) in South Africa. - Journal of South African Veterinary BERGER, L., R. SPEARE, P. DASZAK, D.E. GREEN, A.A. Association, 74: 20-21. · CUNNINGHAM, C.L. GOGGIN, R. SLOCOMBE, M.A. Lirs, K.R. (1999): Mass mortality and population decli RAGAN, A.D. HYATT, K.R. McDONALD, H.B. H1- nes of anurans at an upland site in western Panama. NES, K.R. Lirs, G. MARANTELLY & H. PARKES (1998): - Conservation Biology, 13: 117-125. Chytridiomycosis causes amphibian mortality asso ciated with population declines in the rain forests of LIPS, K.R., D.E. GREEN & R. PAPENDICK (2003): Chytri diomycosis in wild frogs from southern Costa Rica. 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[email protected]; JOHANNES ENSSLE, SalvaNATURA, Programa de Ciencias para la Conservaci6n, 33 Avenida Sur #640, Colonia Flor Blanca, San Salvador, EI Salvador, E-Mail: [email protected]; DIANA MENDEZ, RICHARD SPEARE, Amphibian Diseases Ecology Group, Anton Breinl Centre for Public Health and Tropical Medicine, James Cook University, Townsville, Queensland 4811, Australia, E-Mail: [email protected], [email protected]. 127